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sustratos, cobertura de vegetación, velocidad y oxigenación del agua, además de mostrar solapamiento espacial bajo.
Al no ocupar el mismo recurso espacio, estos cíclidos se pueden alimentar en el hábitat de su preferencia, sin necesidad de buscar sus presas, ya que como se determinó en el análisis de dieta, son especies omnívoras depredadoras que se alimentan de deriva, situación que explica el alto solapamiento trófico entre estos dos cíclidos.
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8. DiscusiónEl uso del hábitat por parte de H. pantostictus dentro de la reserva, se asocia a hábitats de aguas someras, sustratos mixtos (arena y cantos rodados) predominantemente gruesos, cobertura de vegetación escasa, pozas, remansos y aguas bien oxigenadas. Estos resultados concuerdan con algunos señalados en los antecedentes, que de manera general se mencionan para la cuenca del río Pánuco, la especie se encuentra asociada a profundidades que alcanzan los 2 m, sustratos diversos de lodo, arena, grava y rocas, vegetación asociada a algas suspendidas, velocidades de la corriente bajas o nulas (Miller et al., 2009), además, se propone que la variación morfológica de las poblaciones ribereñas de la cuenca parecen estar asociadas a los distintos intervalos de las variables ambientales que tipifican la diversidad de hábitats (De la Maza-Benignos y Lozano-Vilano, 2013).
Adicionalmente, en el presente estudio se hace una descripción detallada de los intervalos de las variables del hábitat por las que la especie muestra preferencia. Así, la máxima preferencia del cíclido nativo en cuanto a las variables del hábitat evaluadas son: profundidad entre 100 y 110 cm, sustratos gruesos (80 a 88% de cantos rodados), cobertura de vegetación escasa de 20 a 24% (principalmente macrófitas flotantes del género Lemna), velocidad de corriente de 8 a 10 cm/s y aguas bien oxigenadas (10.8 a 12 mg/l de oxígeno disuelto), estos resultados difieren con lo registrado para H. pantostictus en el río Santa María en el estado de Querétaro, donde suele preferir hábitats más profundos (>2 m), con mayores velocidades de corriente (entre 30 y 35 cm/s), con coberturas a partes iguales de arena y roca, aunque casi con los mismos niveles de oxigenación en el agua (6.6- 11.4 mg/l) (Soto-Galera y Alcántara-Soria, 2016). Estas diferencias pueden ser
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explicadas, a que si bien, ambos ríos forman parte de la cuenca del río Pánuco, la fisiografía creada por las cordilleras (Eje Neovolcánico y la Sierra Madre Oriental) crean condiciones hidrológicas diferentes entre estos ríos lo que a su vez, promueve diferencias en cuanto a la disponibilidad del hábitat para la especie en cuestión y por tanto como mencionan Jowett y Richardson (2008), cuando se determina la preferencia en entornos donde no existe la gama completa de hábitats asociados al ámbito de distribución y temporalidad de la especie en el momento de muestreo, el resultado solo será aplicable al entorno correspondiente con las condiciones que prevalecen en ese mismo momento. También las diferencias encontradas se pueden explicar en función a que se trata de la especie de cíclido más ampliamente distribuida en la cuenca del Pánuco, donde incluso manifiesta en diferentes morfotipos como resultado del uso de hábitats contrastantes que van desde ambientes lenticos, como lagunas y estuarios, hasta lóticos como ríos y arroyos (De la Maza-Benignos y Lozano-Vilano, 2013).
Respecto al uso del hábitat por parte de A. nigrofasciata los resultados indican, que el hábitat utilizado con mayor intensidad por la especie dentro del río Metztitlán son aquellos donde la profundidad no sobrepasa 60 cm, sustratos predominantes de arena o cantos rodados, prácticamente sin cobertura de vegetación, remansos con bajas velocidades de corriente incluso nulas pero bien oxigenados, mientras que en el río Acahuapa en El Salvador, en donde se distribuye naturalmente la especie, se presenta en hábitats con profundidades de 0.14 a 0.39 m, los sustratos son variados (piedra entre 30 y 40%; arena de 22 a 32% y limo entre 12 y 24%), refugios de ramas y troncos (10 a 35%), rápidos (17 a 29 cm/s) con aguas bien oxigenadas (3.62 a 10.13 mg/l), sin embargo, la presencia de A. nigrofasciata está asociada a hábitats
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donde la velocidad del agua va de moderada a baja, los sustratos son particularmente de piedra, además de presentar ramas y troncos (Álvarez-Calderón, 2014), esta última asociación de la abundancia de A. nigrofasciata nos permite intuir que el uso del hábitat manifestado en este río es muy cercano al determinado en el río Metztitlán, en cuanto a la velocidad de corriente y sustrato, pero no en cuanto a profundidad y cobertura de vegetación.
En la RBBM A. nigrofasciata presenta máxima preferencia por hábitats donde la profundidad fluctúa entre 70 y 80 cm, coberturas de arena entre 50 a 59% y 100% o de 64 a 72% de cantos rodados (> 50 cm), cobertura de vegetación escasa (0 a 4%), velocidad de corriente de 10 a 12 y 16 a 18 cm/s, y aguas oxigenadas con valores de 3.6 a 4.8 mg/l de oxígeno disuelto. Comparativamente, se puede observar que los resultados de preferencia de hábitat de A. nigrofasciata en cuanto a velocidad de corriente, oxigenación del agua y sustratos diversos en el río Metztitlán son más coincidentes con los intervalos de estas mismas variables en el río Acahuapa (Álvarez-Calderón, 2014).
Por otro lado, también es importante señalar que, las diferencias encontradas en cuanto a la variabilidad en uso y preferencia de hábitat de A. nigrofasciata se puede explicar en función de su introducción en diversas regiones del planeta y en diferentes ambientes: ríos, canales, embalses y pantanos, donde se han manifestado sus amplios intervalos de tolerancia a tipo y cobertura de sustratos, velocidad de corriente, altitud (Contreras-MacBeath et al., 1998; Cossíos, 2010; Scoppettone et
al., 2011 y Mejía-Mojica et al., 2014) y temperatura (desde poco menos de 20°C
hasta 31°C) (Contreras-MacBeath et al., 1998; Yamamoto y Tagawa, 2000; Ishikawa y Tachihara, 2010; Scoppettone et al., 2011 y Mejía-Mojica et al., 2014), intervalo que
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se ve ampliado con los registros en el río Metztitlán, en el que se ha encontrado a la especie en temperaturas que oscilan entre los 16.9 a 28.8°C. Así, la bien documentada plasticidad ambiental que posee la especie favorece su habilidad para ocupar una gran variedad de ambientes, situación que ha facilitado considerablemente su dispersión, esto sin duda es uno de los factores que ha permitido el establecimiento de la especie en el río Metztitlán.
En el río Metztitlán H. pantostictus y A. nigrofasciata utilizan los mismos hábitats con distinta frecuencia y abundancia, lo que hipotéticamente sugiere potenciales interacciones negativas entre ambas, sin embargo, considerando los antecedentes expuestos en el presente trabajo, así como los resultados del mismo, se puede inferir
que H. pantostictus y A. nigrofasciata mantienen preferencias diferenciales del
hábitat, lo que promueve la coexistencia de éstas especies en al menos tres localidades del río dentro de la reserva, ya que como menciona Matthews (1998) las especies que coexisten pueden ocupar diferentes tipos de hábitats.
La identificación de los procesos que determinan como las especies coexisten en una comunidad local, es un largo debate en la ecología (Juncos et al., 2014), los enfoques empíricos de este cuestionamiento generalmente encuentran que la coexistencia de las especies se ve favorecida por las diferencias en el uso de los recursos (Garrison, 2000). Además, en las comunidades de peces dulceacuícolas, las especies simpátricas, generalmente presentan un alto nivel de segregación espacial y trófica (Ross, 1986).
Así, un resultado similar al del presente estudio, pero con especies nativas, se detecta en la familia Percidae: Etheostomatini, en el río Allegheny, Pensilvania, donde 11 especies difieren ampliamente en el uso del hábitat, evaluado con las
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variables; profundidad, velocidad del agua y tamaño del sustrato, lo que explica la segregación de hábitats y permite la coexistencia de las especies (Stauffer et al., 1996). De igual manera, dos especies de la familia Cottidae en el arroyo Naked, Virginia, tienen preferencias diferenciales evidentes, en términos de la velocidad de corriente y tipo de sustrato, como consecuencia la competencia por el espacio es minimizada por la especialización de cada especie por el lugar donde habitan (Mathenson y Brooks, 1983).
En el río Tzendales, Chiapas, 14 especies de la familia Cichlidae, presentaron diferentes preferencias microambientales, con respecto a las variables: profundidad, velocidad de corriente y cantidad de rocas en el sustrato, las cuales definen su distribución espacial, además el grado de solapamiento entre especies que en general es bajo, además se considera que los recursos alimenticios rara vez son limitados, lo que permite explicar la coexistencia de las especies (Soria-Barreto y Rodiles-Hernández, 2008).
Si bien la coexistencia es “más esperada” entre especies nativas y/o endémicas en una comunidad, también es posible observarlo en comunidades con presencia de especies exóticas, la introducción de éstas forzaría la simpatría entre especies que no coevolucionaron por lo que, la coexistencia o la exclusión de alguna especie y la consiguiente modificación de la comunidad y el ecosistema serían los posibles resultados (Bohn et al., 2008).
El presente estudio revela que el posible efecto de la introducción de A. nigrofasciata al menos sobre el cíclido nativo, sería la coexistencia, ya que la preferencia diferencial por el hábitat, se manifiestan de manera general con bajos valores de
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solapamiento espacial (MacArthur y Levins ≤0.44, Pianka ≤0.30), por lo que éstas se encuentran coexistiendo en tres localidades del río Metztitlán dentro de la reserva. Un resultado similar a éste se registró en el lago Nahuel Huapi, Argentina, en donde especies nativas y salmónidos introducidos coexisten, como resultado de la segregación en la utilización de los recursos espaciales (profundidad) y alimenticios, en cuanto a estos últimos, se determinó que la dieta cambia conforme el tamaño del cuerpo y además varía temporalmente, evitando el solapamiento trófico, por lo que el establecimiento exitoso de salmónidos en lagos patagónicos podría atribuirse a sus características biológicas y a las características de los sistemas receptores (es decir resistencia biótica e idoneidad del hábitat) (Juncos et al., 2014).
De igual forma, la coexistencia puede ser posible bajo ciertas condiciones abióticas, tal y como sucede en la región de Barrens Plateau en el centro de Tennessee, donde los hábitats de la especie nativa Fundulus julisia fluctúan entre 10 y 25°C de temperatura, siendo a 15 °C donde su tasa de crecimiento se maximiza, llegando a ser el doble que el de la especie invasora Gambusia affinis (tasa máxima de crecimiento entre 20 y 25°C), sugiriendo entonces, que los hábitats de los manantiales con un entorno térmico casi constante de 15°C durante todo el año, pueden proporcionar una ventaja en el crecimiento de la especie nativa sobre la invasora, lo que permite su coexistencia (Laha y Mattingly, 2006).
Los estudios en los que se soporta el resultado del presente son pocos, en cuanto a la preferencia diferencial del hábitat y solapamiento espacial entre especies nativas y exóticas, sin embargo, este patrón de comportamiento entre distintas especies es evidenciado en muchos sistemas hidrológicos, donde además de involucrar la segregación trófica, la segregación por el recurso espacio es común en peces
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dulceacuícolas morfológicamente similares (Moyle, 1973). Por otro lado, si bien la segregación trófica puede ser importante para la coexistencia de las especies, también la segregación en la utilización del tiempo lo es (Ross, 1986). Así, la utilización de los recursos es complementaria y puede involucrar posibles combinaciones: segregación por el alimento y hábitat, alimento y tiempo, o hábitat y tiempo (Schoener, 1974).
En el presente estudio el análisis indica que los individuos de ambas especies se alimentan de los mismos componentes alimenticios, dando lugar a valores altos de solapamiento trófico (MacArthur y Levins >1, Pianka >0.9), los cuales tienden a ser mayores cuando aumenta la heterogeneidad ambiental. Ya que las especies pueden obtener los mismos recursos alimenticios sin tener que dejar a otras sin alimento; es decir, el recurso es abundante de modo que no hay competencia por el alimento entre las especies que integran la comunidad (Keast, 1996). Por lo que la segregación de ambos cíclidos se explica principalmente por las diferencias en el uso del espacio (uso y preferencia de hábitat).
Algunos estudios que analizan la segregación en el uso del hábitat y el alimento coinciden con lo registrado en el presente. Así en el río Fraser, Canadá, dos especies de la familia Cyprinidae, utilizan de manera diferencial el hábitat, mediante su posición en la columna del agua, de manera que la segregación por este recurso facilita la obtención del alimento, de modo que el solapamiento es alto por este último recurso (Gee y Northcote, 1963). Resultados similares se obtienen al analizar cuatro especies del género Notropis (Cyprinidae), en el arroyo Roxbury, Wisconsin, estas utilizan microhábitats diferentes, con relación a la variable profundidad, pero
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consumen la misma clase de alimento, por lo que al estar espacialmente separadas evitan la competencia (Mendelson, 1975).
En el río Atna, Noruega, las poblacionales de las especies Salmo trutta y Cottus
poecilopus pueden coexistir ya que, aunque el valor de solapamiento de dieta es de
moderado a alto (entre 0.48 y 0.86; índice de Schoener), las especies hacen un uso diferencial de los sustratos y la profundidad, adicionalmente cuando la densidad de
C. poecilopus en algunos sitios es alta, el solapamiento es considerablemente mayor
ya que coinciden en la utilización de ciertos hábitats similares (Hesthagen et al., 2004).
En los casos donde se reporta fuerte solapamiento en la utilización de los recursos espacio y alimento, el tiempo se vuelve la dimensión importante en la segregación de las especies, tal es el caso de dos poblaciones de la especie nativa (Galaxias
brevipinnis: Galaxiidae) y dos especies exóticas (Salmo trutta y Oncorhynchus mykiss: Salmonidae) en el río Ryton, Nueva Zelanda que manifestaron elevados
niveles de solapamiento en el uso del espacio y alimento; sin embargo, la segregación entre las especies se da por los diferentes momentos del día en el que cada especie efectúa el proceso de alimentación (Glova y Sagar, 1991).
A diferencia de lo encontrado en el presente, existen evidencias en donde el solapamiento entre especies se da en el recurso espacio y entonces la segregación se explica en función del recurso el alimento.
Los cíclidos del género Haplochromis en el lago Victoria, África, presentan solapamiento espacial y trófico considerable, parecen alimentarse de la misma fuente. Sin embargo, a partir de las observaciones en campo, donde más de una
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especie de un mismo grupo trófico particular coinciden en un mismo hábitat, se ha detectado que el solapamiento es minimizado, por mecanismos extremadamente finos que implican el consumo de diferentes porciones de un mismo tipo de presa, lo que se logra a partir de la muy particular diferenciación morfológica en las estructuras anatómicas relacionadas con la obtención del alimento en este género (Greenwood, 1974).
El solapamiento trófico de las especies Cichlasoma istlanum (nativa) y Cichlasoma
nigrofasciatum (exótica) en el río Amacuzac, Morelos, en general es bajo, ya que
mientras la especie nativa es carnívora entomófaga, la exótica es omnívora con tendencia a carnívora, y a pesar de que se observa un aumento en el solapamiento durante la temporada de lluvias, las dietas no dejan de ser diferentes, esto aunado a evidencias de segregación espacial entre ambas, señalan la escasa probabilidad de la exclusión de alguna de ellas (Trujillo-Jiménez, 1998).
En el humedal de La Media Luna, San Luis Potosí, 13 especies de peces endémicos e introducidos se solapan espacialmente en al menos un estadio de vida, ya que tienen similitud entre variables del hábitat como profundidad y vegetación, lo que pone en riesgo la permanencia de las especies endémicas del lugar (Palacio-Núñez
et al., 2010).
Considerando que la dieta de las especies omnívoras varía en relación con la disponibilidad de alimentos, los diferentes entornos, la temporada y la presencia o ausencia de especies de peces competidores y depredadores (Lombard et al., 2018), la heterogeneidad de ambientes, así como la diversidad biológica de una zona, se pone en manifiesto que la abundancia y la diversidad de recursos alimenticios se
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reflejan en las dietas de este tipo de peces (Keast, 1996) y por tanto, a través del contenido estomacal se puede tener una idea de la variabilidad de los componentes alimenticios en el ambiente acuático en el cual se encuentran y/o habitan (Canto- Maza y Vega-Cendejas, 2008).
La coexistencia del cíclido nativo H. pantostictus y el exótico A. nigrofasciata dentro de la RBBM es promovida principalmente por las preferencias diferenciales del hábitat, es decir mantienen el uso diferencial del espacio, mismo que proporciona alimento, conformado por organismos de deriva principalmente, estos componentes acuáticos y terrestres se convierten en la mayor fuente de alimento para los peces (Flecker, 1992), ya que como mencionan Tamaris-Turizo et al. (2013) los elementos de deriva son de gran importancia sobre los niveles tróficos en los ríos, debido al subsidio energético que suministran.
Si bien ambas especies son omnívoras y los valores de solapamiento son altos, el
recurso alimento es considerado abundante o “ilimitado”, debido a que las
condiciones fisiográficas de la zona y la potencialidad de los recursos naturales que en la reserva se encuentran, han permitido se albergue una gran riqueza natural en la reserva (CONANP, 2003).
Considerando que A. nigrofasciata es una especie omnívora y con amplios intervalos de tolerancia a los factores ambientales, es decir generalista, aunado a la evidencia de su segregación con la especie nativa con la que comparte mayores similitudes morfológicas y comportamentales, es factible predecir que logre establecerse por toda la reserva, situación que se encuentra reforzada por las experiencias a nivel mundial que señalan de la alta probabilidad de que las especies introducidas
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generalistas se establezcan con éxito en ambientes nuevos. Una especie generalista introducida puede usar una amplia variedad de recursos en el hábitat invadido, aliviando así la competencia directa con los taxones nativos (Clavel et al., 2010; Hayden et al., 2013).
Cabe mencionar que la especie nativa se encontraba listada como vulnerable (VU) ya que pertenecía al grupo de especies amenazadas en el libro rojo de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza, sin embargo en la última actualización (Versión 2019-2), es listada como especie de preocupación menor (LC) debido al aumento en sus poblaciones (Soto-Galera, 2019).
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9. Conclusiones Los cíclidos nativo H. pantostictus y exótico A. nigrofasciata presentan
preferencias diferenciales del hábitat dentro de la RBBM, influenciados por las variables: profundidad, cobertura de cantos rodados, arena y macrófitas flotantes, velocidad de corriente y oxígeno disuelto.
El bajo solapamiento espacial entre los cíclidos refuerza el hecho de la
segregación espacial ya perfilada por las diferencias en el uso y preferencia del hábitat de cada especie, asociados a factores ambientales relacionados con la morfología del río.
El alto solapamiento trófico entre las especies es consecuencia de que ambos
cíclidos son omnívoros depredadores alimentadores de deriva y por tanto se les puede considerar desde el punto de vista trófico, como generalistas.
La semejanza en cuanto a comportamiento reproductivo y alimentario entre la
especie nativa H. pantostictus y la exótica A. nigrofasciata no se manifiesta en las mismas preferencias de hábitat, ya que al menos en la RBBM, estos cíclidos tienen diferencias sustanciales en la selección del hábitat y por tanto se encuentran segregadas espacialmente, situación que permite establecer que hasta el momento la introducción de A. nigrofasciata no ha repercutido negativamente sobre el cíclido nativo.