Control of soil organisms harmful to plants by arbuscular mycorrhizal fungi

29  Download (0)

Full text

(1)

UNIVERZA V LJUBLJANI

BIOTEHNIŠKA FAKULTETA

ODDELEK ZA AGRONOMIJO

Danej MIZGUR HRIBAR

VARSTVO RASTLIN PRED TALNIMI ŠKODLJIVIMI

ORGANIZMI Z ARBUSKULARNIMI MIKORIZNIMI

GLIVAMI

DIPLOMSKO DELO

Univerzitetni študij - 1. stopnja

(2)

BIOTEHNIŠKA FAKULTETA ODDELEK ZA AGRONOMIJO

Danej MIZGUR HRIBAR

VARSTVO RASTLIN PRED TALNIMI ŠKODLJIVIMI ORGANIZMI Z

ARBUSKULARNIMI MIKORIZNIMI GLIVAMI

DIPLOMSKO DELO Univerzitetni študij - 1. stopnja

CONTROL OF SOIL ORGANISMS HARMFUL TO PLANTS BY

ARBUSCULAR MYCORRHIZAL FUNGI

B. SC. THESIS

Academic Study Programmes

(3)

II

Diplomsko delo je zaključek Univerzitetnega študijskega programa prve stopnje Kmetijstvo – agronomija. Delo je bilo opravljeno na Katedri za aplikativno botaniko, ekologijo, fiziologijo rastlin in informatiko.

Študijska komisija Oddelka za agronomijo je za mentorja diplomskega dela imenovala prof. dr. Dominik Vodnik.

Komisija za oceno in zagovor:

Predsednik: prof. dr. Metka HUDINA

Univerza v Ljubljani, Biotehniška fakulteta, Oddelek za agronomijo Član: prof. dr. Dominik VODNIK

Univerza v Ljubljani, Biotehniška fakulteta, Oddelek za agronomijo Član: prof. dr. Franci Aco CELAR

Univerza v Ljubljani, Biotehniška fakulteta, Oddelek za agronomijo

(4)

III

KLJUČNA DOKUMENTACIJSKA INFORMACIJA

ŠD Du1

DK UDK 631.466:581.1/.2:632.9(043.2)

KG arbuskularne mikorizne glive, arbuskularna mikoriza, varstvo rastlin, talni patogeni, parazitske nematode

AV MIZGUR HRIBAR Danej

SA VODNIK Dominik (mentor)

KZ SI-1000 Ljubljana, Jamnikarjeva 101

ZA Univerza v Ljubljani, Biotehniška fakulteta, Oddelek za agronomijo, Univerzitetni študijski program prve stopnje Kmetijstvo - agronomija

LI 2019

IN VARSTVO RASTLIN PRED TALNIMI ŠKODLJIVIMI ORGANIZMI Z

ARBUSKULARNIMI MIKORIZNIMI GLIVAMI TD Diplomsko delo (Univerzitetni študij - 1. stopnja) OP VI, 21 str., 1 pregl., 3 sl., 93 vir.

IJ sl

JI sl/en

AI Konvencionalne kmetijske prakse se po svetu nadomeščajo z modernimi pristopi, katerih glavni cilj je povečanje pridelka. Zaradi tega se je znatno povečala uporaba mineralnih gnojil in fitofarmacevtskih sredstev, vendar pa prekomerna uporaba tovrstnih agrokemikalij zelo škoduje okolju in zdravju ljudi. Raziskovalci iščejo okolju prijazne pristope varstva rastlin, s katerimi bi lahko omejili uporabo fitofarmacevtskih sredstev. Že zelo dolgo je znano, da arbuskularno mikorizne glive (AM) pomagajo rastlinam z izboljšanjem mineralne prehrane in z varovanjem pred talnimi škodljivimi organizmi (ŠO). Da to dosežejo, so AM glive razvile različne varovalne mehanizme, kot so sprememba rasti in morfologije korenin, fiziološke in biokemične spremembe, tekmovanje za prostor in hranila in aktivacija sistemične odpornosti. Zaradi tega in številnih drugih pomembnih fukcij bi se lahko AM glive uporabljale v trajnostnem kmetijstvu kot sredstvo za zmanjšanje vnosa gnojil in za varstvo rastlin pred škodljivimi talnimi organizmi.

(5)

IV

KEY WORDS DOCUMENTATION

ND Du1

DC UDC 631.466:581.1/.2:632.9(043.2)

CX arbuscular mycorrhizal fungi, arbuscular mycorrhiza, plant protection, soil pathogen, plant-parasitic nematodes

AU MIZGUR HRIBAR Danej

AA DOMINIK Vodnik (supervisor) PP SI-1000 Ljubljana, Jamnikarjeva 101

PB University of Ljubljana, Biotechnical Faculty, Department of Agronomy, Academic Study Programme in Agriculture - Agronomy

PY 2019

TI CONTROL OF SOIL ORGANISMS HARMFUL TO PLANTS BY ARBUSCULAR

MYCORRHIZAL FUNGI

DT B. Sc. Thesis (Academic Study Programmes) NO VI, 21 p., 1 tab., 3 fig., 93 ref

LA sl

AL sl/en

AB Conventional agricultural practices are now being replaced world over with modern practices for higher crop yields. For the same reason, the use of chemical fertilizers and pesticides has taken a big boost in agricultural sector. However, the excessive use of these synthetic chemicals is causing serious environmental and health threats. Therefore researchers are exploring environment-friendly approaches of plant protection that could minimize the side effects associated with the use of pesticides. It has been long known that arbuscular mycorrhizal (AM) fungi help plants by supplying them with minerals and protecting them against soil pathogens and parasitic nematodes. To achive this, they use different protection mechanisms such as altered root morphology, physiological and biochemical changes, competition for space and nutrients and activation of systemical resistance. Because of this and many other important fuctions, AM fungi could be used in sustainable agriculture as biofertilizers and bioprotectants.

(6)

V

KAZALO VSEBINE

Str.

KLJUČNA DOKUMENTACIJSKA INFORMACIJA III

KEY WORDS DOCUMENTATION IV

KAZALO VSEBINE V KAZALO PREGLEDNIC VI KAZALO SLIK VI

1 UVOD 1

1.1 NAMEN IN POVOD DELA 2

2 MIKORIZA 2

2.1 EKTOMIKORIZA 3

2.2 ENDOMIKORIZA 3

3 NA SPLOŠNO O KORENINSKEM OKOLJU 4

4 ŠKODLJIVI TALNI PARAZITI 5

4.1 TALNE PATOGENE GLIVE 5

4.2 TALNE PATOGENE BAKTERIJE 6

4.3 PARAZITSKE OGORČICE (NEMATODE) 6

5 Z ARBUSKULARNIMI MIKORIZNIMI GLIVAMI POVEZANI

MEHANIZMI VARSTVA

7

5.1 SPREMEMBA RASTI IN MORFOLOGIJE KORENIN 7

5.2 FIZIOLOŠKE IN BIOKEMIČNE SPREMEMBE 9

5.3 TEKMOVANJE (KOMPETICIJA) ZA PROSTOR IN HRANILA 10

5.4 HITREJŠA AKTIVACIJA SISTEMIČNE ODPORNOSTI 11

6 UPORABA V PRAKSI 13

7 IZZIVI V PROUČEVANJU 14

8 ZAKLJUČEK 15

(7)

VI

KAZALO PREGLEDNIC

Str. Preglednica 1: Različni parametri vrednotenja lokalnega varstva in inducirane

sistemične odpornosti v nemikoriziranih (NM) in mikoriziranih (Gm) koreninah paradižnika, 2 tedna po okužbi s Phytophthora parasitica (Ph), (prirejeno po Cordier in sod., 1998).

11

KAZALO SLIK

Str. Slika 1: Prikaz rizosfere in razdelitev na posamezne dele (prirejeno po McNear, 2013). 4 Slika 2: Primerjava med privzemom hranil s pomočjo korenin in privzemom hranil s

pomočjo mikorize. Zunajkoreninski micelij 1 in 2 ponazarja dve različni vrsti AM gliv ali pa dva različna seva iste vrste. Nekatere vrste bakterij sodelujejo z micelijem in pomagajo mobilizirati hranila. Metuljnice imajo dva različna tipa simbioze: AM ter simbiozo z dušik-fiksirajočimi bakterijami (prirejeno po Wipf in sod., 2019).

8

Slika 3: Prikaz aktivacije JA mehanizma varstva v mikoriziranih rastlinah. (a) Ob napadu ŠO rastlina pošlje obrambne signale jasmonske kisline (JA), etilena (ET) in salicilne kisline (SA) v različnih razmerjih. Med medsebojnimi potmi, ki jih koordinirajo natančno prilagodijo ustrezen odziv. (b) Mikoriza pripravi rastlino na hitrejšo in močnejšo aktivacijo JA varstvenega mehanizma ob napadu ŠO, kar privede do izboljšanega varstva (prirejeno po Pozo in Azcón-Aguilar, 2007).

(8)

1

1 UVOD

Uporaba fitofarmacevtskih sredstev (FFS) v kmetijstvu znatno zmanjša izgubo pridelka, saj tovrstni pripravki varujejo rastline pred različnimi škodljivimi organizmi (ŠO), kot so patogene glive in bakterije in parazitske ogorčice (nematode). Prekomerna uporaba tovrstnih agrokemikalij je postala skrb vzbujajoča, saj ne škodujejo samo rastlini koristnim talnim organizmom, ki imajo pomembno vlogo pri vzdrževanju rodovitnosti tal, ampak tudi drugim organizmom in zdravju ljudi. Kot odgovor na to težavo se je začelo proučevanje alternativnih pristopov, ki so okolju prijazni. Ena od alternativ je biotično varstvo, pri kateri rast in razvoj neželenega organizma omejimo s pomočjo drugega organizma. Med različnimi organizmi, ki jih uporabljamo za biotično varstvo so pokazale veliko potenciala arbuskularno mikorizne (AM) glive, zaradi učinkovitih mehanizmov varstva rastlin pred biotičnim in abiotičnim stresom. Njihova praktična uporaba v kmetijstvu pa še ni bila povsem sprejeta (Singh in Giri, 2017).

Arbuskularna mikoriza (AM) je najbolj razširjena vrsta mikorize v kopenskih ekosistemih, soustvarja jo kar do 90 % rastlinskih vrst, skupaj z glivami, ki pripadajo poddeblu gliv Glomeromycotina (Parniske, 2008). Za AM glive je značilno, da z rastjo in razraščanjem hif v celicah tvorijo grmičkom podobne strukture, arbuskule, ki povečajo kontaktno površino med glivo in rastlino, ter tako omogočijo učinkovito izmenjavo hranil. Veliko AM gliv tvori tudi vezikle, ki delujejo kot glivna skladišča hranil (Johnson in Gehring, 2007). Pomemben je tudi zunajkoreninski micelij, ki povezuje rastlinske korenine z micelijsko mrežo gliv. Micelij je lahko zelo gost, v kubičnem centimeteru zemlje lahko najdemo več kot 100 metrov hif. Kljub temu, da spore AM gliv lahko kalijo v odsotnosti rastline, so tovrstni organizmi obligatni simbionti (biotrofi), kar pomeni, da ne morejo zaključiti svojega življenskega cikla in tvoriti spor, če ne dobijo ogljijkovih hidratov od rastline (Parninske, 2008).

AM glive so zmožne varovati rastline pred talnimi patogeni, kot so glive in bakterije, ter parazitskimi nematodami. Pri tem uporabljajo različne mehanizme kot so, izboljšana prehrana rastline, tekmovanje za prostor in fotosintetske produkte, morfološke spremembe koreninskega sistema, spremembe v koreninskih izločkih (eksudatih) in aktivacija sistemične odpornosti. Večina mehanizmov deluje sočasno, njihovo delovanje pa je odvisno od okoljskih vplivov, vrste AM glive, rastlinske vrste in vrste ŠO (Azcón-Aguilar in Barea, 1996; Whipps, 2004). Predpogoj za varstveno delovanje je dobro razvita simbioza (Khaosaad in sod., 2007). AM glive so zmožne aktivirati odpornost rastline na ŠO. To lahko storijo lokalno kjer je prišlo do okužbe oz. napada in sistemično po celotni rastlini, tudi v nadzemnih delih (Khaosaad in sod., 2007; Cordier in sod., 1998; Pozo in sod., 2002; Zhu in Yao, 2004).

(9)

2 1.1 NAMEN IN POVOD DELA

Namen diplomske naloge je prikazati zmožnost AM gliv za varstvo rastlin pred talnimi patogeni in parazitskimi nematodami. Cilji naloge so predstaviti:

- arbuskularno mikorizo in arbuskularne mikorizne glive;

- rizosferno okolje in obravnavane ŠO;

- varovalne mehanizme, ki jih uporabljajo AM glive ter - potencialno uporabo AM gliv za varstvo kmetijskih rastlin

2 MIKORIZA

Korenine večine kopenskih rastlin tvorijo mutualistični odnos z glivami. Tovrstne interakcije med glivo in korenino opisuje izraz mikoriza (gr. mykes – gliva, rhiza – korenina), ki ga je prvi opisal Frank leta 1885 (Kraigher, 2015). Za razliko od simbioze med metuljnicami in dušik-fiksirajočimi bakterijami (rod. Rhizobium in sorodni) je mikoriza manj selektivna in veliko bolj razširjena, saj jo tvori kar 80 % kritosemenk in vse golosemenke (Wilcox, 1991, cit. po McNear, 2013). Zmožnost rastlin za tvorbo mikorize se je zgodila na začetku njihovega razvoja, pred 450 milijoni let (McNear, 2013). Pirozynski in Malloch (1975) trdita, da brez pomoči gliv rastline ne bi bile zmožne osvojiti kopnega. Gliva priskrbi vodo in minerale, rastlina pa poskrbi za transport ogljikovih hidratov h glivi. Izmenjava hranil pa je zgolj ena izmed mnogih funkcij mikorize. Gostiteljski rastlini se spremeni dolgoživost korenin, poveča se odpornost korenin na vdor ŠO, nekatere vrste gliv so sposobne kopičenja in imobilizacije ali selektivne absorbcije ionov toksičnih kovin. Vse te značilnosti omogočajo rastlini rast in razvoj v različnih (stresnih) razmerah v okolju. Delovanje mikorize lahko opredelimo na morfološki, fiziološki in ekološki ravni. Na morfološki ravni je to rast korenin, velikost in doseganje predelov v tleh. Na fiziološki ravni gre za dostopnost, sprejem, prenos in shranjevanje hranil ali ionov toksičnih elementov v tleh, hitrost rasti in poraba energije za prehod preko »območja pomanjkanja hranil« in dostopnost oddaljenih ali majhnih predelov v tleh, odpornost na ŠO ali preprečevanje njihovega vstopa v korenino in spremenjena življenjska doba korenin. Na ekološki ravni pa gre za povezovanje različnih vrst med seboj v substratu preko micelijskih mrež, posredovanje hranil med organizmi, retranslokacija vode v tleh ipd. (Kraigher, 2015).

Obstaja več tipov mikorize, ki jih v osnovi delimo na ektotrofno (ektomikoriza) in endotrofno (endomikoriza) mikorizo. Med seboj se razlikujeta po anatomsko – morfoloških lastnostih, obsegu micelija in funkciji micelija.

(10)

3

2.1 EKTOMIKORIZA

V ektomikorizi tvori gliva hifni plašč, ki obdaja korenino v absorbcijski coni, iz katerega lahko izraščajo posamezne hife ali bolj ali manj diferencirani povezki hif (rizomorfi) v talni substrat. Hife se razraščajo tudi med celicami primarne skorje korenine in tvorijo zapleten medcelični sistem, imenovan Hartigova mreža. Ta sega največ do meje endoderma, nikoli v celice endoderma ali mednje in v centralni cilinder. Glive, ki tvorijo to mikorizo, sodijo v debla Ascomycota, Basidiomycota in Zygomycota (Harley in Smith, 1983, cit. po Kraigher, 1996). Približno 3 % vseh rastlin, predvsem gozdnih drevesnih vrst je, ektomikoriznih (Meyer, 1973, cit. po Kraigher, 1996).

2.2 ENDOMIKORIZA

Pri endomikorizni simbiozi hife gliv vstopajo v celice primarne skorje korenin, kjer lahko tvorijo spirale, arbuskule in vezikle (Kraigher, 1996). Pomembno je poudariti, da hife prodrejo celično steno ne pa tudi plazmaleme. Endomikorizo lahko razdelimo na arbuskularno mikorizo, erikoidno mikorizo, ki je značilna za vresovke in orhidejsko mikorizo, ki je značilna za kukavičevke (McNear, 2013).

AM glive, ki pripadajo poddeblu gliv Glomeromycotina, soustvarjajo simbiozo z več kot 90 % rastlinskih vrst, vključno s kmetijskimi rastlinami (Schüßler in sod., 2001; Smith in Read 2008; Prasad in sod. 2017). V celicah primarne koreninske skorje tvorijo razvejane sklope hif imenovane arbuskuli (lat. arbusculum, pomeni grmiček oz. malo drevo), ki omogočajo učinkovito izmenjavo hranil med glivo in rastlino. Tvorijo lahko tudi vezikle, balonaste strukture, ki služijo kot skladišča za hranila (Balestrini in sod., 2015). Pri AM glivah lahko opazimo dva tipa micelija, zunajkoreninski in znotrajkoreninski. Funkcija znotrajkoreninskega micelija je, da s pomočjo prej omenjenih struktur tvori povezavo med glivo in rastlino, zunajkoreninski micelij pa izrašča iz korenin v tla, kjer privzema mineralna hranila. Te lahko skladišči in transportira do znotrajkoreninskega micelija in do rastline (Miller in sod., 1995). Micelij je lahko zelo gost, v kubičnem centimeteru zemlje lahko najdemo več kot 100 metrov hif. Spore se tvorijo zunaj korenin na koncih posameznih hif (Parninske, 2008). Čeprav kalijo tudi v odsotnosti rastline, so AM glive obligatni simbionti (biotrofi), kar pomeni, da ne morejo zaključiti svojega razvojnega kroga in tvoriti spor, če ne dobijo ogljikovih hidratov od rastline. V zameno za ogljikove hidrate gliva priskrbi rastlini vodo in minerale.

Nasploh se v mikoriziranih rastlinah izboljša privzem nekaterih makrohranil, kot sta recimo fosfor in dušik. Ta dva elementa potrebuje rastlina v večjih količinah, zato ima njuno pomanjkanje lahko resne fiziološke posledice. Pri dušiku je pomembno poudariti, da imajo glivni amonijski privzemni sistemi petkrat večjo afiniteto v primerjavi z rastlinskimi (Pérez-Tienda in sod., 2012). AM gliva lahko doprinese kar 1/3 proteinskega dušika v koreninah, saj lahko dostopa do več virov kot rastlina (Govindarajulu in sod., 2005). Izboljša se tudi privzem

(11)

4

mikrohranil, kot so Fe, Zn, Cu, Mn, Al, Ni, Cr in Cd. To omogočajo posebni metabolni produkti imenovani siderofori (gr. prenašalci železa), ki se v tleh tesno vežejo na ione in jih pripeljejo v celico (Wipf in sod., 2019). Poleg neposredne koristi, pa imajo AM glive tudi posredno korist, ki se odraža v povečanem varstvu rastline pred biotičnim in abiotičnim stresom (McNear, 2013).

3 NA SPLOŠNO O KORENINSKEM OKOLJU

Rastlinske korenine opravljajo veliko različnih funkcij, kot so sidranje rastline v substrat, absorbcija vode in hranil, shranjevanje založnih snovi in izločanje koreninskih izločkov. Stik med korenino in tlemi je mesto največje biološke in kemične aktivnosti v tleh, zato je dobil svoje ime, rizosfera. Termin rizosfera je prvi uporabil Lorenz Hiltner (1904; Hartmann in sod., 2008) pred več kot stoletjem, Pinton in sodelavci (2001) pa so ga na novo opredelili kot območje v tleh, ki je pod vplivom korenin, skupaj s koreninskim tkivom, ki je naseljeno (kolonizirano) z mikroorganizmi. Ker imajo določena območja znotraj rizosfere različne lastnosti, jo delimo na tri dele: rizoplan, endorizosfera in ektorizosfera (Slika 1) (Thakur in Singh, 2018). Endorizosfera vključuje dele primarne koreninske skorje (korteksa) in endoderma, v katerih lahko mikrobi zasedejo »prosti prostor« med celicami (apoplastni prostor). Rizoplan je medialna cona, ki je neposredno povezana s korenino, vključno z rizodermom in sluzastim koreninskim izločkom. Najbolj oddaljena cona je ektorizosfera, ki se razteza od rizoplana navzven v okoliška tla. Zaradi kompleksnosti in raznolikosti koreninskih sistemov rastlin, rizosfere ne moremo definirati z velikostjo in obliko, temveč po njenih kemijskih, bioloških in fizioloških lastnostih. Te se spreminjajo tako radialno kot vzdolžno po korenini.

(12)

5

Koreninsko okolje sestavljajo poleg rastlinskih korenin tudi mikroorganizmi in talne živali. Prvi imajo zelo pomembno vlogo pri rasti in razvoju rastline, kar potrjuje dejstvo, da v enem gramu tal najdemo več mikrobov, kot je ljudi na Zemlji, v rizosferi pa je ta številka še za 1000 - 2000 krat večja (1010-1012 celic na gram rizosfernih tal) (McNear, 2013). Rastlina s svojimi

izločki oz. eksudati favorizira rast rizosfernih bakterij, ki ji pomagajo pri rasti in razvoju, ter zavira rast patogenih in nevtralnih bakterij. Koreninski izločki služijo kot kemoatraktanti in dober vir hrane, ki privabijo mikrobe, da se naselijo na površje korenin in ustvarijo kolonije. Mikrobi ne kolonizirajo koreninskega površja enakomerno, temveč na različnih odsekih. Najpogostejša mesta kolonizacije so koreninski laski, področja, kjer le-ti izraščajo, stiki epidermalnih celic, celice koreninske čepice (kaliptre) itd. Skupno kolonizirajo od 15 - 40 % vse koreninske površine. Področje in gostoto poselitve narekujeta dostopnost hranil in prisotnost fiotokemikalij (Danhorn in sod., 2007). Podobno kot bakterije se na površje korenin naselijo tudi mikorizne glive. Po nastanku simbioze v tleh ustvarijo gost splet hif, katerega vplivno območje presega koreninskega, imenujemo ga hifosfera. Hifosfera ima podobne funkcije kot rizosfera. Gliva izloča eksudate in s tem regulira rast pozitivnih mikrobov, ter zavira rast škodljivih. Hranila črpa iz koreninam nedostopnih predelov oz. jih dobi od mikrobov v neposredni bližini, kar je zelo pomembno v siromašnih tleh. Podobno kot rastlinske korenine vpliva na dobro strukturiranost tal, vendar je ta učinek še večji, kar še posledično poveča živost tal (Kraigher, 1996).

4 ŠKODLJIVI TALNI PARAZITI

Prav tako kot mikorizne glive in rizosferne bakterije si želijo v stik s koreninami priti ŠO, ki se z njimi prehranjujejo. Koreninske bolezni večinoma povzročajo parazitske glive, bakterije in nematode (Weller in sod., 2002). ŠO v odsotnosti gostitelja ostanejo dormantni v tleh in se aktivirajo, ko zaznajo gostitelja v svoji bližini, po navadi preko koreninskih eksudatov in povečanih koncentracij plinov (CO2). Na splošno koreninske bolezni oslabijo sesalno moč

korenin, kar se kaže v slabšem transportu vode in hranil po rastlini, najpogostejši simptomi povezani s tem so venenje, odpadanje listov (abscizija), odmiranje vej in v najhujših primerih smrt celotne rastline. V nasprotju z listnimi boleznimi so koreninske bolezni veliko hujše in bolj destruktivne, ker jih je težko zaznati, vse dokler ni povzročene že veliko škode (Koike in sod., 2003).

4.1 TALNE PATOGENE GLIVE

Patogene glive, ki povzročajo koreninske bolezni različnih rastlin pripadajo rodovom

Aphanomyces, Chalara, Cylindrocladium, Fusarium, Phytophthora, Pythium, Rhizoctonia, Sclerotinia, Sclerotium in Verticillium (Thakur in Singh, 2018). Veliko gliv ima širok nabor

gostiteljev, recimo Verticillium dahliae okužuje preko 200 vrst rastlin (Inderbitzin in Subbarao, 2014), Phytophthora cinnamomi pa kar 1000 (Zentmyer, 1980, cit. po Thakur in Singh, 2018). So zelo trdožive, saj lahko v neugodnih razmerah tvorijo različne preživetvene

(13)

6

strukture, sklerocije in klamidospore, s katerimi preživijo v tleh več let. Lahko so hemobiotrofi (Phytophthora spp.), fakultativni paraziti (Pythium spp.), fakultativni saprofiti (Fusarium spp.). V korenine prodrejo skozi koreninske laske ali skozi poškodovana mesta v skorji, v olesenele dele rastlin pa lahko prodirajo skozi lenticele in rane v skorji. Ko hife pridejo v notranjost, rastejo po koreninskem korteksu vse do ksilema, preko katerega se razširijo po celi rastlini (Thakur in Singh, 2018).

4.2 TALNE PATOGENE BAKTERIJE

V nasprotju z glivami je znanih malo vrst bakterij, ki povzročajo bolezni korenin. Poznamo tri rodove Erwinia, Rhizomonas in Streptomyces (Koike in sod., 2003). Najpogostejši primerki, ki jih najdemo v tleh so Agrobacterium tumefaciens, Ralstonia solanacearum in Streptomyces

scabies. V tkivo največkrat pridejo preko ran, ki jih povzročijo drugi škodljivi organizmi in

skozi razpoke v koreninski skorji. Ko pridejo v rastlino, naselijo koreninski korteks, ter napadejo ksilem, preko katerega se razširijo po celi rastlini. Okužujejo širok spekter rastlin, ter povzročajo zelo veliko gospodarsko škodo. V tleh lahko preživijo do dve leti kot saprofiti (npr. A. tumefaciens) ali pa tvorijo trajne spore, ki se prenašajo z vetrom in vodo (S. scabies) (Thakur in Singh, 2018).

4.3 PARAZITSKE OGORČICE (NEMATODE)

Parazitske nematode oz. ogorčice so zelo nevarni koreninski škodljivci. Glede na način hranjenja jih delimo na ektoparazite in endoparazite, slednje delimo še na premikajoče endoparazite in stalno naseljene endoparazite (Perry in Moens, 2011). Po mnenju Bartlema in sodelavcev (2014) so endoparazitske ogorčice, kot so cistotvorne ogorčice in ogorčice koreninskih šišk najnevarnejši škodljivci v svetovnem kmetijstvu. Napadajo skoraj vse gospodarsko pomembne kulturne rastline. Ob hranjenju povzročijo rane, preko katerih lažje pride do nadaljnih okužb. Nekatere ogorčice, kot recimo Xiphinema spp. lahko prenašajo tudi rastlinske viruse (Hao in sod., 2012). Ogorčice koreninskih šišk so zelo prilagodljivi obligatni polifagni rastlinski paraziti (Bird in sod., 2009; García in Sánchez Puerta, 2012, cit. po Thakur in Singh, 2018). Zelo pogosto sodelujejo z drugimi paraziti, ki se nahajajo v zemlji in skupaj tvorijo bolezenske komplekse. V takem primeru je napad veliko hujši, kot bi ga povzročil parazit sam. Znan je sinergističen učinek med ogorčicami Meloidogyne spp. in glivama Verticillium sp. in Fusarium sp., ki povzročata uvelost paradižnika, popra, krompirja in drugih rastlin. Zaskrbljujoče je dejstvo, da so bile parazitske nematode v določenih primerih odgovorne za prekinitev odpornosti rastlin na fuzarijsko uvelost (Back in sod., 2002).

(14)

7

5 Z ARBUSKULARNIMI MIKORIZNIMI GLIVAMI POVEZANI MEHANIZMI

VARSTVA

V različnih raziskavah se je pokazala korelacija med mikoriziranimi rastlinami in odpornostjo na koreninske patogene in škodljivce. V nadaljevanju si bomo podrobneje ogledali varstvene mehanizme, ki jih AM glive doprinesejo svojemu simbiontskemu partnerju. Potrebno je poudariti, da ima že sama rastlina razvite dobre varstvene mehanizme, kot so razni eksudati, ki zavirajo rast ŠO, koreninska skorja, ki ščiti korenino pred grizočimi škodljivci, različni sekundarni metaboliti, ki odvračajo ŠO itd. AM glive nadgradijo nekatere obstoječe mehanizme in doprinesejo še veliko novih. Prav vsi mehanizmi skupaj delujejo kot celota, ter povečajo možnosti za preživetje rastlin (Tripathi in sod., 2017).

5.1 SPREMEMBA RASTI IN MORFOLOGIJE KORENIN

AM povzroči velike spremembe v morfologiji in rasti korenin, kar neposredno vpliva na koreninske funkcije, rizosfero in organizme, ki živijo v njej, ter škodljive organizme, ki se prehranjujejo s koreninami (Hodge in sod., 2009). Sprememba dolžine in števila korenin je odvisna od AM glive, ki je prisotna. Spremenjena rast se manifestira v večji razvejanosti koreninskega sistema, poveča se število stranskih korenin in drobnih korenin. Skratka rastlina pridobi večjo srkalno zmožnost in večje število ugodnih kolonizacijskih mest (Norman in sod., 1996; Fusconi in sod., 1999; Harrison, 2005). Neposreden vzrok za to so eksudati AM glive, ki imajo stimulativen učinek na razvejanost koreninskega sistema. Posreden vzrok pa je izboljšana prehrana rastline in spremenjeno hormonsko ravnovesje. Kolonizacija AM glive in izboljšana prehrana s fosforjem delujeta sinergistično in povečujeta razvejanost korenin, zaradi povečanih koncentracij avksinov in citokininov ter nižjih koncentracij strigolaktonov in etilena (Fusconi, 2014). K izboljšani prehrani rastline znatno pripomore zunajkoreninski micelij (Slika 2). Navadno se razprostre nekaj metrov od korenin, kar mu omogoča, da dostopa do virov mineralnih hranil v veliko večjem volumnu kot ga dosega nemikoriziran koreninski sistem, pri katerem npr. koreninski laski v povprečju dosežejo velikost dva milimetra (Slika 2) (Miller in sod., 1995). Poleg večje in hitrejše rasti hif (glede na korenine) lahko te zaradi relativne majhnosti dosežejo manjše pore v tleh, ki bi rastlinskim koreninam ostale nedostopne (Slika 2) (Allen, 2011). Hife imajo tudi večjo sposobnost za sprejem snovi, zaradi visokega razmerja med površino in biomaso (Kraigher, 1996).

(15)

8

Slika 2: Primerjava med privzemom hranil s pomočjo korenin in privzemom hranil s pomočjo mikorize. Zunajkoreninski micelij 1 in 2 ponazarja dve različni vrsti AM gliv ali pa dva različna seva iste vrste. Nekatere vrste bakterij sodelujejo z micelijem in pomagajo mobilizirati hranila. Metuljnice imajo dva različna tipa simbioze: AM ter simbiozo z dušik-fiksirajočimi bakterijami (prirejeno po Wipf in sod., 2019).

Črpanje hranil pa ni edina funkcija zunajkoreninskega micelija. Večina neobdelanih tal je prepletena z gostim spletom micelija različnih mikoriznih gliv (Leake in sod., 2004). Mikorizirane korenine se s pomočjo zunajkoreninskega micelija povežejo v micelijske mreže. O skupnih micelijskih mrežah govorimo tedaj, ko sta dva ali več koreninskih sistemov rastlin povezana s hifami mikoriznih gliv (Finlay in Read, 1986). V naravi so tovrstni sistemi zelo kompleksni, micelijske mreže se razprostirajo na zelo velikih površinah in povezujejo večino rastlin v ekosistemih. Zaradi tega se je uveljavil izraz »wood wide web« (Kraigher, 2015). Skupne micelijske mreže rastlinam doprinesejo veliko pozitivnih sprememb. Omogočajo transport signalnih molekul (npr. jasmonske in salicilne kisline), ki imajo glavno vlogo pri obrambi rastline pred ŠO (Song in sod., 2014). Potrjeno je bilo tudi sproščanje obrambnih hlapnih snovi v sosednjih rastlinah. Na ta način se lahko rastline obveščajo o okužbah oz. napadih ŠO, že napadene oz. okužene rastline preko skupnega micelija obvestijo zdrave rastline, tako da se lahko te pripravijo na obrambo (Thirkell in sod., 2017).

(16)

9

5.2 FIZIOLOŠKE IN BIOKEMIČNE SPREMEMBE

Koreninski patogeni in škodljivci morajo pred okužbo priti v kontakt z rizosfero, zato ima ta pomembno vlogo pri nadzoru ŠO, saj predstavlja prvo obrambno linijo. Zdrava rizosfera stimulira rast rastline, ter nudi večjo odpornost pred vdorom ŠO (Shoda, 2000; Rahman in sod., 2018). Najpomembnejši člen rizosfere so mikrobne združbe, z bakterijami in glivami na čelu, saj predstavljajo glavnino biomase v tleh. Mikrobe lahko s fitocentričnega vidika razdelimo na tri skupine: »dobri«, »nevtralni« in »slabi«. Za kakovostno rastlinsko pridelavo je pomembno, da je v tleh največ dobrih mikrobov, ki spodbujajo rast rastline in čim manj slabih, ki škodujejo rastlini in zavirajo njeno rast (Antoun in Prevot, 2006, cit. po Thakur in Singh, 2018). Rastlina s koreninskimi eksudati neposredno vpliva na sestavo rizosfernih mikrobnih združb tako, da izloča specifične molekule, ki privabijo specifične mikrobe. S tem ustvari različne mikrobiome, ki izpolnjujejo njene potrebe. Najbolj znan primer je izločanje flavonoidov pri metuljnicah, ki privabljajo dušik-fiksirajoče bakterije (Cooper, 2007; Rahman in sod., 2018).

AM gliva povzroči spremembe v koreninskih eksudatih, ter s tem spremembe v rizosfernih mikrobnih združbah, kar se odraža v povečani rasti in boljšem zdravju rastline (Azcón-Aguilar in Barea, 1996). Spremenjeni eksudati privabljajo več rast spodbujajočih rizobakterij (plant growth promoting rhizobacteria, PGPR), kot so Azotobacter chroococcum in

Pseudomonas fluorescens (Sood, 2003) in zavirajo rast patogenov, kot so Phytophthora nicotianae (Lioussanne in sod., 2008). PGPR so lahko prosto prisotne v tleh, lahko pa se

pritrdijo na hife, ter se z njimi premikajo po tleh (Bianciotto in sod., 2001; van Overbeek in Saikkonen, 2016). Rast rastlin spodbujajo na več različnih načinov, predvsem z mobilizacijo rizosfernih hranil, fiksacijo atmosferskega dušika, mobilizacijo fosforja in sintezo fitohormonov (npr. indol-tri-ocetne kisline; IAA) (Kloepper in sod., 1980; Glick, 1995, cit. po Wipf in sod., 2019). PGPR lahko zavirajo rastlinske patogene in parazitske nematode tudi posredno, s tvorbo sideroforov in aktivacijo rastlinske odpornosti (Benizri in sod., 2001, cit. po Thakur in Singh, 2018). AM glive so skupaj z PGPR pokazale največ potenciala za obvladovanje talnih ŠO (Hussain in sod., 2016). Prav tako je dvojna in enojna inokulacija AM gliv v kombinaciji s PGPR povečala rast rastline in zmanjšala pojavnost nematod M.

incognita na rastlinah paradižnika (Sharma I.P. in Sharma A.K., 2017). Mikorizirane korenine

so povzročile, da so PGPR začele tvoriti več proti-bolezenskih spojin. Siasou in sodelavci (2009) so ugotovili, da je bakterija P. fluorescens ob prisotnosti AM glive, Glomus

intraradices, začela tvoriti višje koncentracije antimikotika 2,4-diacetilfloroglucinol-a, ki

zagotavlja varstvo pred glivo Gaeumannomyces graminis var. tritici. Gliva okužuje koreninski sistem in spodnji del stebla pšenice, ki pozneje počrni, od tod izhaja ime bolezni, črna žitna noga. Izguba pridelka lahko preseže 30 % (Plut, 2016).

Večje spremembe se dogajajo tudi v koreninskih celicah. V celicah endoderma se lignificirajo celične stene, kar poveča odpornost na patogene in grizoče škodljivce (Dehne in Schonbeck, 1979, cit. po Akhtar in Siddiqui, 2008). V mikoriziranih koreninah so bile opažene večje

(17)

10

vsebnosti hitinaz in izoflavonoidov, ki delujejo fungicidno (Dehne in sod., 1978; Morandi in sod., 1984, cit. po Akhtar in Siddiqui, 2008) in povečane koncentracije fenilalanina in serina, ki delujeta inhibitorno na nematode koreninskih šišk (Prasad, 1971; Reddy, 1974, cit. po Akhtar in Siddiqui, 2008). Strigolaktoni so pomembni rastlinski hormoni, z veliko regulatornimi funkcijami. Med drugim delujejo tudi kot zaznavne molekule, ki AM glivi sporočijo, da je rastlina v bližini, ter spodbudijo rast in razvejanje hif v pre-simbiontski fazi. Poleg AM gliv pa strigolaktone zaznajo tudi parazitske rastline, katerih semena v prisotnosti teh začnejo kaliti. Mikorizirane rastline oddajajo v tla nižje koncentracije strigolaktonov, kar ne povzroči kalitve semen parazitskih rastlin (Bouwmeester in sod.., 2007).

5.3 TEKMOVANJE (KOMPETICIJA) ZA PROSTOR IN HRANILA

AM glive in patogeni mikrobi so odvisni od skupnih virov, kot so fotosintezni produkti gostitelja, minerali v okolju, infekcijska mesta in življenjski prostor v gostiteljevih koreninah, za uspešno preživetje in razmnoževanje (Smith in Read, 1997; Whipps, 2004, cit. po Singh in Giri, 2017). Zaradi tesnega prekrivanja ekoloških niš je kompeticija med temi organizmi neizbežna (Xavier in Boyetchko, 2004). Največkrat pride do resne kompeticije, ko je razpoložljivost virov ogljika omejena (Vos in sod., 2014). Pri že vzpostavljeni simbiozi je večji del koreninskega sistema mikoriziranega, zato je na voljo manj infekcijskih mest, kar omeji nastanek bolezni (Vigo in sod., 2000). Zelo verjetno je, da AM gliva tekmuje z ostalimi mikrobi za ugodna kolonizacijska mesta na koreninah (Vos in sod, 2014).

Eden izmed podrobneje proučevanih primerov je raziskava o AM glivi Glomus mosseae in patogeni glivi Phytophthora parasitica na paradižniku (Singh in Giri, 2017). V raziskavi so hoteli preučiti citološko-molekularne pojave, na katerih temelji odpornost mikoriziranih rastlin. Poskus so zastavili tako, da so koreninski sistem rastline razdelili na dva enaka dela in jih posadili v ločeni posodi s substratom (angl. split root system tehnique). Pri pet tednov starih rastlinah so en koreninski sistem inokulirali z mikoriznim pripravkom, drugi del korenin pa so inokulirali z glivo P. parasitica. V delu s patogenom so se zelo hitro razvile nekroze po večjem delu korenin (Tabela 1). Po dveh tednih je bila masa korenin za 39,8 % manjša od kontrole. Škoda na koreninah je bila povezana z medcelično in celično razrastjo patogena (Tabela 1). Rastline, ki so razvile mikorizo in kjer je ta prekrivala več kot 50 % koreninskega sistema v posodi, so imele za 74 % manj nekroz in za 84 % manj hif patogena znotraj celic v drugi posodi okuženi z P. parasitica (Tabela 1). Hife patogena so se predvsem razraščale v medceličnem prostoru. Mikorizirane in nemikorizirane polovice korenin so bile razvite zelo podobno, okuženost s patogenom pa ni vplivala na razvoj mikorize. V drugem poskusu, kjer je bil delež mikoriziranih korenin zgolj 28,5 %, ni bilo vidnih razlik v razvoju nekroz in razrasti patogena med kontrolnimi rastlinami in mikoriziranimi rastlinami okuženimi s patogenom (Preglednica 1).

(18)

11

Preglednica 1: Različni parametri vrednotenja lokalnega varstva in inducirane sistemične odpornosti v nemikoriziranih (NM) in mikoriziranih (Gm) koreninah paradižnika, 2 tedna po okužbi z glivo Phytophthora parasitica (Ph) (prirejeno po Cordier in sod., 1998).

Parametri kolonizacije

Oddelki korenin Nemikorizirane

korenine Mikorizirane korenine

NM NM+Ph Gm NM+Ph Gm NM+Ph

Delež mikorizacije (M%) 0 0 58.0 az 0 28.5 b 0

Delež korenin z nekrozami (%) 0 31.9 a 0 8.4 b 0 30.2 a Delež patogenih hif v prečnem

prerezu korenine (število) 0 62.5 a 0 10.2 b 0 62.0 a z Vrednosti v vrsticah, z različnimi črkami, kažejo statistično značilne razlike (P ≤ 0.05)

Zanimivo je bilo, da P. parasitica ni bila zmožna prodreti v celice z arbuskuli. Celična stena se je ob kontaktu s hifo patogena močno odebelila, ter sprožila odebelitve tudi ostalih bližnjih celic, ki še niso prišle v kontakt s patogenom. Stene celic so vsebovale manj pektinov in več kaloze. V redkih primerih, ko je patogen prodrl v nemikorizirane celice so te obdale hifo z obrambnimi spojinami in onemogočile njen nadaljnji prodor. Lokalno varstvo tkiva so v celoti pripisali AM glivi. S tovrstnim poskusom pa niso dokazali samo lokalnega varstva rastline in močne kompeticije za prostor med G. mosseae in P. parasitica, ampak tudi, da so mikorizirane rastline zmožne aktivirati sistemično odpornost v rastlini (Cordier in sod., 1998). 5.4 HITREJŠA AKTIVACIJA SISTEMIČNE ODPORNOSTI

Obrambni odzivi so vitalnega pomena za rastlino, vendar pa so zelo energetsko potratni. Hitra in močna aktivacija imunskega sistema je bistvena za uspešno obrambo pred »napadalci«. V skladu s tem je predpriprava rastlinskih tkiv za učinkovitejše aktiviranje obrambnih mehanizmov zelo dobra strategija (Conrath in sod., 2006). Tovrstni fenomen, znan kot priming, je glavni mehanizem delovanja z mikorizoinducirane odpornosti (MIR). To potrjuje dejstvo, da pri mikorizi ne pride do sistemične aktivacije celičnih in biokemičnih obrambnih mehanizmov, pri okužbi s ŠO pa so tovrstne reakcije prisotne. Najbolj znan primer iz prakse je varstvo paradižnika pred patogeno glivo P. parasitica (Pozo in Azcón-Aguilar, 2007). Samo mikorizirane rastline so tvorile bradavicam podobne strukture okoli infekcijskih mest z odlaganjem nesterificiranih pektinov in kaloze, ki preprečujejo nadaljnje širjenje patogena. Nakopičile so tudi veliko več PR-1a in osnovnih β-1,3 glukanaz, kot nemikorizirane rastline (Cordier in sod., 1998; Pozo in sod., 1999; Pozo in sod., 2002). Na podoben način so imele mikorizirane korenine korenja močnejše obrambne reakcije na mestih okužbe z glivo

Fusarium sp. (Benhamou in sod., 1994). Mikorizacija je tudi okrepila kopičenje fitoaleksinov

rizitina in solavetivona v rastlinah krompirja okuženih z glivo Rhizoctonia sp., vendar pa AM gliva sama ni povečala koncentracij omenjenih spojin (Yao in sod., 2003). Pri varstvu mikoriziranih korenin vinske trte pred ogorčico M. incognita je bil glavni mehanizem primarna ekspresija gena hitinaze, VCH3, kot odgovor na napad ogorčice (Li in sod., 2006). Tovrstni rezultati kažejo na to, da obrambni odgovori niso omejeni le na mikorizirana tkiva,

(19)

12

ampak se lahko zgodijo po celotni rastlini, od tod izhaja izraz inducirana sistemična odpornost (ISR).

Slika 3: Prikaz aktivacije JA mehanizma varstva v mikoriziranih rastlinah. (a) Ob napadu ŠO rastlina pošlje obrambne signale jasmonske kisline (JA), etilena (ET) in salicilne kisline (SA) v različnih razmerjih. Med medsebojnimi potmi, ki jih koordinirajo natančno prilagodijo ustrezen odziv. (b) Mikoriza pripravi rastlino na hitrejšo in močnejšo aktivacijo JA varstvenega mehanizma ob napadu ŠO, kar privede do izboljšanega varstva (prirejeno po Pozo in Azcón-Aguilar, 2007).

Predpogoj za vzpostavitev MIR je dobro vzpostavljena mikorizna simbioza (Jung in sod., 2012). Slednja zahteva visok nivo koordinacije obeh partnerjev, ki temelji na stalnem molekularnem dialogu med obema (Parniske, 2004; Harrison, 2005). V zgodnjih fazah rastlina zazna tuj organizem in sproži različne signalne poti, katere sestavljajo tako imenovani »alarmni signali«, ki uravnavajo diferencialne nabore genov povezanih z obrambo (De Vos in sod., 2005). Salicilna kislina (SA) uravnava obrambne mehanizme, kot je programirana celična smrt, ki so predvsem učinkoviti proti biotrofičnim parazitom, medtem ko jasmonska kislina (JA) uravnava ranitvene odzive in obrambo proti nekrotrofičnim parazitom (Ton in sod., 2002; Glazebrook, 2005). Paraziti z vmesnim življenjskim slogom (hemibiotrofi) lahko izzovejo delovanje tako SA kot JA (Pozo in sod., 2004; Thaler in sod., 2004). AM glive kot obligatni biotrofi so prav tako kot biotrofični paraziti občutljive na SA (García-Garrido in Ocampo, 2002), zato morajo za uspešno kolonizacijo tkiva zaobiti določene SA obrambne mehanizme (Dumas-Gaudot in sod., 2000, cit. po Jung in sod., 2012). To storijo z izločanjem efektorskih proteinov, ki motijo gostiteljev imunski sistem (Campos-Soriano in sod., 2010; Kloppholz in sod., 2011). Pomembno je poudariti, da so tovrstne obrambne reakcije zgolj začasne in prostorsko omejene, za razliko od interakcij med rastlino in ŠO, kar nakazuje na to, da je razvoj simbioze zelo nadzorovan (García-Garrido in Ocampo, 2002). Med razvojem simbioze se poleg SA in JA spremenijo tudi nivoji ostalih fitohormonov, povezanih z obrambo, kot sta abscizinska kislina (ABA) in etilen (ET) (Hause in sod., 2007; López-Ráez

(20)

13

in sod., 2010b; Ludwig-Müller, 2010, cit. po Pozo in Azcón-Aguilar, 2007), vendar pa z napredkom kolonizacije regulacija nivojev JA postane ključnega pomena za ustrezno delovanje AM (Hause in sod., 2002, 2007; Hause in Schaarschmidt, 2009). JA igra pomembno vlogo pri izmenjavi hranil in fizični prilagoditvi glive v notranjosti koreninskih celic (Hause in sod., 2007). Biosinteza JA se vrši v celicah z arbuskuli, kjer prihaja do ekspresije genov, ki sodelujejo v njeni sintezi (Slika 3). Posledično se koncentracija JA v koreninah zelo poveča (Hause in sod., 2002) in prav tovrstne visoke koncentracije naj bi bile glavni vzrok pojava odpornosti mikoriziranih raslin proti ŠO (Slika 3). Torej popolno razvita mikoriza v večji meri zatre SA obrambne mehanizme, kar pomeni, da so mikorizirane rastline bolj občutljive na biotrofične parazite, vendar pa okrepi JA obrambne mehanizme, kar se kaže v večji odpornosti na nekrotrofične parazite in generalistične herbivorne insekte (Slika 3) (Pozo in Azcón-Aguilar, 2007).

6 UPORABA V PRAKSI

Obstoječi kmetijski sistem temelji na visokih vnosih mineralnih gnojil in kemičnih fitofarmacevtskih sredstev (FFS). Z večanjem populacije, ki naj bi do sredine stoletja presegla devet milijard, se bo povečala tudi potreba po hrani, kar bo ustvarilo zelo velik pritisk na kmetijstvo (Rodriguez in Sanders, 2015). Predvideva se, da se bo poraba FFS in mineralnih gnojil še povečala (Weber, 2014), kar bo v končni fazi pripeljalo do še večjega poslabšanja kakovosti površinskih in podzemnih voda, zmanjšanja biodiverzitete in zmanjšanja rodovitnosti tal. Zatorej je v interesu vseh nas, da obdržimo zdravo okolje in povečujemo kmetijske pridelke s tem, da zmanjšamo odvisnost kmetov od agrokemikalij (Berruti in sod., 2016).

Glede na to, da so se AM glive zelo dobro obnesle v večini poskusov, bi bilo smiselno razmišljati o praktični uporabi v obstoječih agroekosistemih. AM glive bi lahko uporabljali kot sredstvo za zmanjšanje vnosa gnojil in za varstvo rastlin pred ŠO. Kriterij izbora vrst, ki bi jih uporabili v inokulumu je odvisen od lokalnega okolja, vrste tal in gojenih rastlin. Pri selekciji AM vrst moramo biti pozorni tudi na lastnosti, ki jih izraža vsaka gliva. Za dober rezultat mora biti gliva sposobna hitre kolonizacije korenin, uspešnega prenašanja hranil do rastline in povečanja njene rasti. Zelo dobro je tudi, da je gliva trdoživa in da se ohrani v tleh več let zapored in ponovno tvori simbiozo z rastlinami (Bagyaraj in sod., 2002; Singh in Tilak 2002; Tanu in sod., 2006, cit. po Tripathi in sod., 2017). Inokulume se prideluje tako, da se izbrano mikorizno glivo namnoži na rastlinskih koreninah. Za inokulum se lahko uporabi koščke mikoriziranih korenin, micelij ali pa spore. Inokulumi iz spor imajo najdaljši rok trajanja in lahko preživijo v zelo neugodnih razmerah. Največja pomanjkljivost spor je, da kolonizirajo korenine počasi v primerjavi z micelijem, zato je za tržno proizvodnjo inokulumov smiselno uporabiti tako spore kot koščke micelija (Marin, 2006).

(21)

14

Način obdelovanja tal ima zelo pomembno vlogo pri razvoju mikorize. V pregnojenih tleh, predvsem s fosforjem, se mikoriza težje vzpostavi, ker rastlina nima neposredne koristi od glivnega partnerja (Wipf in sod., 2019). Gnojenje z dušikom negativno vpliva na kolonizacijo korenin z AM glivo v tleh z nizkim N:P razmerjem in pozitivno v tleh z visokim N:P razmerjem (Johnson in sod., 2003, 2015). Uporaba fungicidov je prav tako odsvetovana, saj zavirajo glivni metabolizem in njeno rast (Ma in Michailides, 2005). Agrotehnološki ukrepi, ki posegajo v tla (npr. oranje) otežujejo mikorizacijo. Povečanje intenzivnosti oranja zmanjšuje mikorizacijo rastlin in razbija skupne micelijske mreže (Carpenter‐Boggs in sod., 2003; Lumini in sod., 2010; Peyret‐Guzzon in sod., 2016; Sommermann in sod., 2018), zato bi mikoriza bila uporabna le v ohranitvenem kmetijstvu, kjer je mehanska obdelava tal omejena. Sejanje prekrivnih posevkov brez oranja se je izkazalo za zelo dobro metodo ohranjanja visoke gostote AM gliv na polju, posledično je bila tudi mikorizacija zelo izboljšana (Brito in sod., 2013; Bowles in sod., 2016, cit po Srivastava in sod., 2017). Največ obetov za uporabo AM v praksi predstavljajo drevesnice in sadna drevja, zaradi večletnega načina življenja in minimalne obdelave tal (Azcón-Aguilar in Barea, 1996).

7 IZZIVI V PROUČEVANJU

Raznolikost interakcij med ŠO, AM glivo in rastlino kaže na to, da je vsaka kombinacija treh organizmov zgodba zase in zato je posploševanje izsledkov poskusov zelo oteženo. Interakcija med ŠO in AM glivo je odvisna od sorte rastline, vrste ŠO, vrste AM glive, gostote inokuluma AM glive in patogena, števila škodljivcev, rodovitnosti tal in časa okužbe rastline (Smith, 1987, cit. po Akhtar in Siddiqui, 2008). Prav zaradi tovrstne kompleksnoti je ponovljivost poskusov v drugačnih okoljih zelo otežena. Kljub temu, da se naše razumevanje AM simbioze in njenih mehanizmov povečuje, še zmeraj ostaja dejstvo, da je bila večina poskusov narejenih na majhnem številu AM vrst. Prav tako še veliko rastlinskih vrst ni bilo sploh vključenih v raziskave (Wipf in sod., 2019). Večina poskusov je bila narejenih v laboratorijih, rastlinjakih in majhnih zemljiščih. Pomembno bi bilo vzpostaviti večletne poljske poskuse izpostavljene vplivom naravnih dejavnikov. Zelo oteženo je tudi laboratorijsko proučevanje zaradi obligatne narave AM gliv, torej nezmožnosti gojenja na gojiščih (Akhtar in Siddiqui, 2008). Celotno raziskovanje AM gliv in njihove interakcije z rastlino in ŠO, ter celotnim ekosistemom zahteva interdisciplinaren pristop, ki vključuje usklajeno sodelovanje različnih strokovnjakov (Khan in sod., 2017).

(22)

15

8 ZAKLJUČEK

Raziskave AM gliv so zelo otežene zaradi njihove kompleksne narave in nepoznavanja vseh mehanizmov, ki se skrivajo za tem. Kljub temu pa je večina strokovnjakov prišla do ugotovitev, da AM glive varujejo rastline pred talnimi ŠO. Raziskave so pokazale, da je zato odgovornih več mehanizmov, ki delujejo sočasno, nekateri že od prvega stika med rastlino in glivo. Dokazano je bilo, da AM gliva povzroči velike spremembe v rastlini, tako na morfološkem, kot na fiziološkem in biokemičnem nivoju. Na začetku raziskav se je največ zaslug pripisovalo izboljšani prehrani rastline, prvenstveno prehrani s fosforjem, vendar pa se je v poznejših raziskavah izkazalo, da so za to zaslužni tudi drugi mehanizmi. Veliko pozornosti je bilo namenjene aktivaciji sistemične odpornosti, ki velja za fenomen AM in je bila zelo podrobno proučevana. AM gliva je zmožna aktivirati tako lokalno kot sistemično odpornost pri okužbi s ŠO. Lokalna odpornost ima učinek na mestu poškodbe in v njeni bližnji okolici. Sistemska odpornost pa aktivira rastlinske varovalne mehanizme po celotni rastlini in naj bi varovala podzemne in nadzemne dele rastline pred nekrotrofičnimi paraziti, vendar pa so tovrstne rastline bolj občutljive na biotrofične parazite. Pomembna ugotovitev je bila zmožnost AM gliv, da predpripravi rastlinsko tkivo za učinkovitejše aktiviranje obrambnih mehanizmov.

Tla so zelo kompleksen ekosistem in so vitalnega pomena za vse organizme na Zemlji. Odgovorno gospodarjenje s tlemi je izrednega pomena za zdravje okolja in ljudi. AM glive predstavljajo le majhen delež celotne biodiverzitete, vendar pa so izredno pomembne za ohranjanje stabilnosti ekosistema. V kmetijski praksi bi bilo smiselno izkoristit AM glive in zmanjšati odvisnost od kemičnih FFS ter mineralnih gnojil.

9 VIRI

Akhtar M.S., Siddiqui Z.A. 2008. Arbuscular mycorrhizal fungi as potential bioprotectants against plant pathogens. V: Mycorrhizae: sustainable agriculture and forestry. Siddiqui Z.A., Akhtar M.S., Futai K. (ur.). Springer: 61–97

Allen M.F. 2011. Linking water and nutrients through the vadose zone: a fungal interface between the soil and plant systems. Journal of Arid Land, 3: 155–163

Azcón-Aguilar C., Barea J. M. 1996. Arbuscular mycorrhizas and biological control of soil-borne plant pathogens – an overview of the mechanisms involved. Mycorrhiza, 6: 457–464 Back M.A., Haydock P.P.J., Jenkinson P. 2002. Disease complexes involving plant parasitic

nematodes and soilborne pathogens. Plant Pathology, 51: 683-697

Balestrini R., Lumini E., Borriello R., Bianciotto V. 2015. Plant-soil biota interactions. V: Soil microbiology, ecology and biochemistry. Paul E.A. (ur.). Burligton, MA/Oxford, Academic Press/Elsevier: 311–338

(23)

16

Bartlem D.G., Jones M.G.K., Hammes U.Z. 2014. Vascularization and nutrient delivery at root-knot nematode feeding sites in host roots. Journal of Experimental Botany, 65: 1789– 1798

Benhamou N., Fortin J.A., Hamel C., Starnaud M., Shatilla A. 1994. Resistance responses of mycorrhizal Ri T-DNA-transformed carrot roots to infection by Fusarium oxysporum f. sp.

chrysanthemi. The American Phytopathological Society, 84: 958-968

Berruti A., Lumini E., Balestrini R., Bianciotto V. 2016. Arbuscular mycorrhizal fungi as natural biofertilizers: Let’s benefit from past successes, review. Frontiers in Microbiology, 6: 1559, doi:10.3389/fmicb.2015.01559: 13 str.

Bianciotto V., Andreotti S., Balestrini R., Bonfante P., Perotto S. 2001. Mucoid mutants of the biocontrol strain Pseudomonas fluorescens CHA0 show increased ability in biofilm formation on mycorrhizal and nonmycorrhizal carrot roots. Molecular Plant–Microbe Interactions, 14: 255–260

Bouwmeester H.J., Roux C., Lopez-Raez J.A., Becard G. 2007. Rhizosphere communication of plants, parasitic plants and AM fungi. Trends in Plant Science, 12, 5: 224-230

Brito I., Carvalho M., Goss M.J. 2013. Soil and weed management for enhancing arbuscular mycorrhiza colonization of wheat. Soil Use and Management, 29: 540–546

Campos-Soriano L., García-Garrido J. M., Segundo B.S. 2010. Activation of basal defense mechanisms of rice plants by Glomus intraradices does not affect the arbuscular

mycorrhizal symbiosis. New Phytologist, 188: 597–614

Carpenter‐Boggs L., Stahl P.D., Lindstrom M.J., Schumacher T.E. 2003. Soil microbial properties under permanent grass, conventional tillage, and no‐till management in South Dakota. Soil and Tillage Research, 71: 15–23

Conrath U., Beckers G.J.M., Flors V., García-Agustín P., Jakab G., Mauch F., Newman M.A., Pieterse C.M.J., Poinssot B., Pozo M.J. 2006. Priming: getting ready for battle. Molecular Plant-Microbe Interactions, 19: 1062–1071

Cooper J. 2007. Early interactions between legumes and rhizobia: disclosing complexity in a molecular dialogue. Journal of Applied Microbiology, 103: 1355–1365

Cordier C., Pozo M.J., Barea J.M., Gianinazzi S., Gianinazzi-Pearson V. 1998. Cell defense responses associated with localized and systemic resistance to Phytophthora induced in tomato by an arbuscular mycorrhizal fungus. Molecular Plant-Microbe Interactions, 11: 1017–1028

Danhorn T., Fuqua C. 2007. Biofilm formation by plant-associated bacteria. Annual Review of Microbiology, 61: 401-422

De Vos M., Van Oosten V.R., Van Poecke R.M.P., Van Pelt J.A., Pozo M.J., Mueller M.J., Buchala A.J., Metraux J.P.,Van Loon L.C., Dicke M. 2005. Signal signature and

transcriptome changes of Arabidopsis during pathogen and insect attack. Molecular Plant-Microbe Interactions, 18: 923–937

Finlay R.D., Read D.J. 1986. The structure and function of the vegetative mycelium of ectomycorrhizal plants. I. Translocation of 14C-labelled carbon between plants interconnected by a common mycelium. New Phytologist, 103: 143–156

(24)

17

Fusconi A., Gnavi E., Trotta A., Berta G. 1999. Apical meristems of tomato roots and their modifications induced by arbuscular mycorrhizal and soilborne pathogenic fungi. New Phytologist, 142: 505–516

Fusconi A. 2013. Regulation of root morphogenesis in arbuscular mycorrhizae: what role do fungal exudates, phosphate, sugars and hormones play in lateral root formation? Annals of Botany, 13: 19–33

García-Garrido J.M., Ocampo J.A. 2002. Regulation of the plant defence response in arbuscular mycorrhizal symbiosis. Journal of Experimental Botany, 53: 1377–1386 Glazebrook J. 2005. Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic

pathogens. Annual Review of Phytopathology, 43: 205–227

Govindarajulu M., Pfeffer P.E., Jin H., Abubaker J., Douds D.D., Allen J.W., Bücking H., Lammers P.J., Shachar‐Hill Y. 2005. Nitrogen transfer in the arbuscular mycorrhizal symbiosis. Nature, 435: 819–823

Hao Z., Fayolle L., van Tuinen D., Chatagnier O., Xiaolin L., Gianinazzi S., Gianinazzi-Pearson V. 2012. Local and systemic mycorrhiza-induced protection against the

ectoparasitic nematode Xiphinema index involves priming of defence gene responses in grapevine. Journal of Experimental Botany, 63: 3657–3672

Harrison M.J. 2005. Signaling in the arbuscular mycorrhizal symbiosis. Annual Review of Microbiology, 59: 19–42

Hartmann A., Rothballer M., Schmid M. 2008. Lorenz Hiltner, a pioneer in rhizosphere microbial ecology and soil bacteriology research. Plant Soil, 312: 7-14

Hause B., Maier W., Miersch O., Kramell R., Strack D. 2002. Induction of jasmonate biosynthesis in arbuscular mycorrhizal barley roots. Plant Physiology, 130: 1213–1220 Hause B., Mrosk C., Isayenkov S., Strack D. 2007. Jasmonates in arbuscular mycorrhizal

interactions. Phytochemistry, 68:101–110

Hause B., Schaarschmidt S. 2009. The role of jasmonates in mutualistic symbioses between plants and soil-born microorganisms. Phytochemistry, 70: 1589–1599

Hodge A., Berta G., Doussan C., Merchan F., Crespi M. 2009. Plant root growth, architecture and function. Plant Soil, 321: 153–187

Hussain I., Alam S.S., Khan I., Shah B., Naeem A., Khan N., Ullah W., Adnan M., Shah S.R.A., Junaid K., Ahmed N., Iqbal M. 2016. Medicinal plants rhizosphere exploration for the presence of potential biocontrol fungi. Journal of Entomology and Zoology Studies, 4, 3: 108–113

Inderbitzin P., Subbarao K.V. 2014. Verticillium systematics and evolution: how confusion impedes Verticillium wilt management and how to resolve it. Phytopathology, 104: 564– 574

Johnson N.C., Gehring C.A. 2007. Mycorrhizas: symbiotic mediators of rhizosphere and ecosystem processes. V: The rhizosphere an ecological perspective. Cardon Z.G., Whitbeck J.L. (ur.). Burligton, MA/Oxford, Elsevier: 73-100

(25)

18

Johnson N.C., Rowland D.L., Corkidi L., Egerton‐Warburton L.M., Allen E.B. 2003. Nitrogen enrichment alters mycorrhizal allocation at five mesic to semiarid grasslands. Ecology, 84: 1895–1908

Johnson N.C., Wilson G.W.T., Wilson J.A., Miller R.M., Bowker M.A. 2015. Mycorrhizal phenotypes and the law of the minimum. New Phytologist, 205: 1473–1484

Jung S.C., Martinez-Medina A., Lopez-Raez J.A., Pozo M.J. 2012. Mycorrhiza-induced resistance and priming of plant defenses. Journal of Chemical Ecology, 38: 651–664. DOI 10.1007/s10886-012-0134-6

Khan M.H., Meghvansi M.K., Prasad K., Siddiqui S., Varma A. 2017. Arbuscular mycorrhizal symbiosis and nutrient resource limitation: predicting the linkages and effectiveness of partnership. V: Mycorrhiza – nutrient uptake, biocontrol, ecorestoration. 4th ed. Varma A., Prasad R., Tuteja N. (ur.). Noida, Springer: 115–130

Khaosaad T., Garcia-Garrido J.M., Steinkellner S., Vierheilig H. 2007. Take-all disease is systemically reduced in roots of mycorrhizal barley plants. Soil Biology and Biochemistry, 39: 727–734

Kloppholz S., Kuhn H., Requena N. 2011. A secreted fungal effector of Glomus intraradices promotes symbiotic biotrophy. Current Biology, 21: 1204–1209

Koike S.T., Subbarao K.V., Davis R.M., Turini T.A. 2003. Vegetable diseases caused by soilborne pathogens. University of California, Publication 8099.

http://anrcatalog.ucdavis.edu (20. avg. 2019)

Kraigher H. 1996. Tipi ektomikorize-taksonomija, pomen in aplikacije. Zbornik gozdarstva in lesarstva, 49: 33-66

Kraigher H. 2015. Biologija gozdnih tal in micelijske mreže v tleh. V: Hortikultura – možnosti, priložnosti, prenos dobre prakse. Zbornik 7. strokovnega posveta s temo TLA, Celje, 11. november 2015. Pajk B. (ur.). Celje, Šola za hortikulturo in vizualne umetnosti, Višja strokovna šola.

http://www.dlib.si/details/URN:NBN:SI:doc-P4F78U8Y (12.7.2019)

Leake J.R., Johnson D., Donnelly D.P., Muckle G., Boddy L., Read D.J. 2004. Networks of power and influence: the role of mycorrhizal mycelium in controlling plant communities and agroecosystem functioning. Canadian Journal of Botany, 82: 1016–1045

Li H.Y., Yang G.D., Shu H.R., Yang Y.T., Ye B.X., Nishida I., Zheng C.C. 2006.

Colonization by the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus versiforme induces a defense response against the root-knot nematode Meloidogyne incognita in the grapevine (Vitis

amurensis Rupr.), which includes transcriptional activation of the class III chitinase gene

VCH3. Plant Cell Physiology, 47: 154–163

Lioussanne L., Jolicoeur M., St-Arnaud M. 2008. Mycorrhizal colonization with Glomus

intraradices and development stage of transformed tomato roots significantly modify the

chemotactic response of zoospores of the pathogen Phytophthora nicotianae. Soil Biology and Biochemistry, 40, 9: 2217–2224

López-Ráez J. A., Verhage A., Fernández I., García J. M., Azcón-Aguilar C., Flors V., Pozo M. J. 2010b. Hormonal and transcriptional profiles highlight common and differential host

(26)

19

responses to arbuscular mycorrhizal fungi and the regulation of the oxylipin pathway. Journal of Experimental Botany, 61, 10: 2589–2601

Lumini E., Orgiazzi A., Borriello R., Bonfante P., Bianciotto V. 2010. Disclosing arbuscular mycorrhizal fungal biodiversity in soil through a land‐use gradient using a pyrosequencing approach. Environmental Microbiology, 12: 2165–2179

Marin M. 2006. Arbuscular mycorrhizal inoculation in nursery practice. V: Handbook of microbial biofertilizers. Rai M.K. (ur.). New York, Food Products Press: 289–324

Ma Z., Michailides T.J. 2005. Advances in understanding molecular mechanisms of fungicide resistance and molecular detection of resistant genotypes in phytopathogenic fungi. Crop Protection, 24, 10: 853–863

McNear D. H. 2013. The rhizosphere - roots, soil and everything in between. Nature Education Knowledge, 4, 3: 1

https://www.nature.com/scitable/knowledge/library/the-rhizosphere-roots-soil-and-67500617/ (12.8.2019)

Miller R.M., Reinhardt D.R., Jastrow J.D. 1995. External hyphal production of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi in pastureand tallgrass prairie communities. Oecologia, 103: 17–23

Norman J., Atkinson D., Hooker J. 1996. Arbuscular mycorrhizal fungal-induced alteration to root architecture in strawberry and induced resistance to the root pathogen Phytophthora

fragariae. Plant and Soil, 185: 191–198

Parniske M. 2004. Molecular genetics of the arbuscular mycorrhizal symbiosis. Current Opinion in Plant Biology, 7: 414–421

Parniske M. 2008. Arbuscular mycorrhiza: the mother of plant root endosymbioses. Nature Reviews Microbiology, 6: 763-775

Pérez-Tienda J., Valderas A., Cama~nes G., Garcı´a-Agustı´n P., Ferrol N. 2012. Kinetics of NH4+ uptake by the arbuscular mycorrhizal fungus Rhizophagus irregularis. Mycorrhiza, 22: 485–491

Perry R.N., Moens M. 2011. Introduction to plant-parasitic nematodes; modes of parasitism. V: Genomics and molecular genetics of plant–nematode interactions. Jones J.T., Gheysen L., Fenoll C. (ur.). Heidelberg, Springer: 3–20

Peyret‐Guzzon M., Stockinger H., Bouffaud M.L., Farcy P., Wipf D., Redecker D. 2016. Arbuscular mycorrhizal fungal communities and Rhizophagus irregularis populations shift in response to short term ploughing and fertilisation in a buffer strip. Mycorrhiza, 26: 33– 46

Pinton R., Varanini Z., Nannipieri P. 2001. The rhizosphere: biochemistry and organic substances at the soil-plant interface. New York, Marcel Dekker: 41–93

Pirozynski K.A., Malloch D.W. 1975. The origin of land plants: a matter of mycotrophism. Biosystems, 6: 153–164

Plut A. 2016. ČRNA ŽITNA NOGA (Gaeumannomyces graminis (Sacc.) Arx & D. L. Olivier). Kmetijski inštitut Slovenije, Oddelek za varstvo rastlin: 1 str.

(27)

20

https://www.ivr.si/wp-content/uploads/2017/11/%C4%8Crna-%C5%BEitna-noga.pdf (18. avg. 2019)

Pozo M.J., Azcón-Aguilar C., Dumas-Gaudot E., Barea J.M. 1999. β 1,3-Glucanase activities in tomato roots inoculated with arbuscular mycorrhizal fungi and/or Phytophthora

parasitica and their possible involvement in bioprotection. Plant Science, 141: 149–157

Pozo M.J., Cordier C., Dumas-Gaudot E., Gianinazzi S., Barea J.M., Azcón-Aguilar C. 2002. Localized vs systemic effect of arbuscular mycorrhizal fungi on defence responses to

Phytophthora infection in tomato plants. Journal of Experimental Botany, 53: 525–534

Pozo M.J., Van Loon L.C., Pieterse C.M.J. 2004. Jasmonates–signals in plant–microbe interactions. Journal of Plant Growth Regulation, 23: 211–222

Pozo M.J., Azcón-Aguilar C. 2007. Unraveling mycorrhiza-induced resistance. Current Opinion in Plant Biology, 10, 4: 393-398

Prasad R., Bhola D., Akdi K., Cruz C., Sairam K.V.S.S., Tuteja N., Varma A. 2017.

Introduction to mycorrhiza: historical development. V: Mycorrhiza. Varma A., Prasad R., Tuteja N. (ur.). Springer, Dordrecht, Springer: 1–7

Rahman Ab S.F.S., Singh E., Pieterse C.M.J., Schenk P.M. 2018. Emerging microbial biocontrol strategies for plant pathogens. Plant Science, 267: 102-111

Rodriguez A., Sanders I.R., 2015. The role of community and population ecology in applying mycorrhizal fungi for improved food security. ISME J 9: 1053–1061

Sharma I.P., Sharma A.K. 2017. Physiological and biochemical changes in tomato cultivar PT-3 with dual inoculation of mycorrhiza and PGPR against root-knot nematode. Symbiosis, 71, 3: 175-183

Shoda M. 2000. Bacterial control of plant diseases, Journal of Bioscience and Bioengineering, 89: 515–521

Schüßler A.H., Gehrig H., Schwarzott D., Walker C. 2001. Analysis of partial Glomales SSU rRNA gene sequences: implications for primer design and phylogeny. Mycological

Research, 105: 5–15

Siasou E., Standing D., Killham K., Johnson D. 2009. Mycorrhizal fungi increase biocontrol potential of Pseudomonas fluorescens. Soil Biology and Biochemistry, 41: 1341–1343 Singh I., Giri B. 2017. Arbuscular mycorrhiza mediated control of plant pathogens. V:

Mycorrhiza – nutrient uptake, biocontrol, ecorestoration. 4th ed. Varma A., Prasad R., Tuteja N. (ur.). Noida, Springer: 131-160

Smith S.E., Read D.J. 2008. Mineral nutrition, toxic element accumulation and water relations of arbuscular mycorrhizal plants. V: Mycorrhizal symbiosis. Smith S.E., Read D.J. (ur.). London, Academic Press: 145–148

Sommermann L., Geistlinger J., Wibberg D., Deubel A., Zwanzig J., Babin D., Schlüter A., Schellenberg I. 2018. Fungal community profiles in agricultural soils of a long‐term field trial under different tillage, fertilization and crop rotation conditions analyzed by

high‐throughput ITS‐amplicon sequencing. PLoS One, 13: e0195345, doi: 10.1371/journal.pone.0195345: 32 str.

(28)

21

Song Y.Y., Ye M., Li C., He X., Salman K.Z., Su Y.J., Luo S.M., Zeng R.S. 2014. Hijacking common mycorrhizal networks for herbivore-induced defence signal transfer between tomato plants. Scientific Reports, 4: 3915, doi: 10.1038/srep03915: 8 str.

Sood S.G. 2003. Chemotactic response of plant-growth-promoting bacteria towards roots of vesicular-arbuscular mycorrhizal tomato plants. FEMS Microbiology Ecology, 45: 219– 227

Srivastava P., Saxena B., Giri B. 2017. Arbuscular mycorrhizal fungi: green

approach/technology for sustainable agriculture and environment. V: Mycorrhiza – nutrient uptake, biocontrol, ecorestoration. 4th ed. Varma A., Prasad R., Tuteja N. (ur.). Noida, Springer: 355–386

Thakur P., Singh I. 2018. Biocontrol of soilborne root pathogens: an overview. V: Root biology. Giri B., Prasad R., Varma A. (ur.). Noida, Springer: 181-220

Thaler J.S., Owen B., Higgins V.J. 2004. The role of the jasmonate response in plant

susceptibility to diverse pathogens with a range of lifestyles. Plant Physiology, 135: 530– 538

Thirkell T.J., Charters M.D., Elliott A.J., Sait S.M., Field K.J. 2017. Are mycorrhizal fungi our sustainable saviours? Considerations for achieving food security. Journal of Ecology, 105, 4: 921-929

Ton J., Van Pelt J.A., Van Loon L.C., Pieterse C.M.J. 2002. Differential effectiveness of salicylate-dependent and jasmonate/ethylene-dependent induced resistance in Arabidopsis. Molecular Plant-Microbe Interactions, 15: 27-34

Tripathi S., Mishra S.K., Varma A., 2017. Mycorrhizal fungi as control agents against plant pathogens. V: Mycorrhiza – nutrient uptake, biocontrol, ecorestoration. 4th ed. Varma A., Prasad R., Tuteja N. (ur.). Noida, Springer: 161–178

van Overbeek L.S., Saikkonen K. 2016. Impact of bacterial–fungal interactions on the colonization of the endosphere. Trends in Plant Science, 21: 230–242

Vigo C., Norman J.R., Hooker J.E. 2000. Biocontrol of the pathogen Phytophthora parasitica by arbuscular mycorrhizal fungi is a consequence of effects on infection loci. Plant

Pathology, 49: 509–514

Vos C.M., Yang Y., De Coninck B., Cammue B.P.A. 2014. Fungal (-like) biocontrol organisms in tomato disease control. Biological Control, 74: 65–81

Weber J.G., 2014. A decade of natural gas development: the makings of a resource curse? Resource and Energy Economics, 37: 168–183

Weller D.M., Raajimakers J.M., Gardener B.B.M., Thomashow L.S. 2002. Microbial populations responsible for specific soil suppressiveness to plant pathogens. Annual Review of Phytopathology, 40: 309–348

Whipps J.M. 2004. Prospects and limitations for mycorrhizas in biocontrol of root pathogens. Canadian Journal of Botany, 82: 1198-1227

Wipf D., Krajinski F., Tuinen van D., Recorbet G., Courty P.E. 2019. Trading on the arbuscular mycorrhiza market: from arbuscules to common mycorrhizal networks. New Phytologist, 223: 1127–1142

(29)

22

Xavier L.J.C., Boyetchko S.M. 2004. Arbuscular mycorrhizal fungi in plant disease control. V: Fungal biotechnology in agricultural, food, and environmental applications. Arora D., Bridge P., Bhatnagar D. (ur.). New York, Marcel Dekker: 183–194

Yao M.K., Desilets H., Charles M.T., Boulanger R., Tweddell R.J. 2003. Effect of mycorrhization on the accumulation of rishitin and solavetivone in potato plantlets challenged with Rhizoctonia solani. Mycorrhiza, 13: 333–336

Zhu H.H., Yao Q. 2004. Localized and systemic increase of phenols in tomato roots induced by Glomus versiforme inhibits Ralstonia solanacearum. Journal of Phytopathology, 152: 537

ZAHVALA

Profesorju dr. Dominiku Vodniku se kot prvemu zahvaljujem, da me je sprejel pod svoje mentorstvo in me spretno vodil v pravo smer. Zahvaljujem se profesorju dr. Franciju Acotu Celarju za hitro in korektno recenzijo diplomske naloge. Iskreno bi se zahvalil svoji

družini, za vso podporo in finančno pomoč pri študiju. Zahvalil bi se rad tudi vsem ostalim, brez katerih diplomska naloga ne bi bila izpopolnjena in končana.

Figure

Updating...

References