Archaeological Studies

realizados en cultivos de uchuva en el transecto altitudinal de 1500 a 3000 msnm. La diversidad funcional de las comunidades locales de HFMA pudo ser evidenciada con base en los beneficios que generaron a las plantas de uchuva algunas comunidades. G1, G4, A2 y C3 causaron altos beneficios (más cooperativas), en contraste con los menores beneficios que propiciaron otras de las comunidades (menos cooperativas), como A, G2, G3 y C1. En el caso de las comunidades más cooperativas con la planta de uchuva (G1, G4, A2 y C3) se observaron mayores tasas de fotosíntesis, transpiración y conductividad estomática que a su vez se relacionan con la mayor capacidad de acumulación de biomasa (raíz y parte aérea) y de absorción de nutrientes, especialmente N y P. Este mejor estado nutricional de la planta y de acumulación de bioasimilados se vió reflejado en mayores producciones a nivel del fruto, expresado en número y peso de frutos con y sin capacho por planta, en comparación con algunasde las comunidades menos coperativas (A, G2, G3 y C1), que presentaron menores tasas de fotosíntesis, con menor acumulación de biomasa y producción de frutos. Las excepciones se presentaron con M y el T50, que aunque presentaron altas tasas de fotosíntesis, éstas no se reflejaron en acumulación de biomasa o producción, posiblemente por baja eficiencia en la relación carbono fijado: incremento

en biomasa/producción. Los aumentos en acumulación de biomasa presentaron correlación positiva con un rápido y eficiente establecimiento de la simbiosis, expresado en porcentajes de colonización. La diversidad funcional en HFMA ha sido reportada previamente por Barrow, et al., 1977; Bayliss, 1975; Janos, 1980; May, 1981; Francis y Read, 1995; Wu, et al., 1999; Gange y Ayres, 1999; Siqueira y Saggin-Júnior, 2001; van der Heijden, 2002; Muthurkumar y Udaiyan, 2002; Klironomos, 2003; Helgason y Fitter, 2009 y Uibopuu, et al., 2009.

Comunidades ensambladas con base en especies de HFMA: A nivel de las comunidades ensambladas artificialmente con base en cuatro especies, se evidenciaron diferencias funcionales, expresadas en los beneficios obtenidos por la planta, en la acumulación de biomasa y en el estado nutricional, dependiendo del género (Glomus, Intraspora y Racocetra) y de la especie (G. proliferus y G. macrocarpum) empleadas en la inoculación. Las comunidades conformadas por la mezcla de dos especies, respondieron de forma similar a sus correspondientes especies individuales, encontrándose que cuando una especie produce beneficios individualmente, también lo hace estando en mezcla. Sin embargo, cuando se hiceron mezclas de todas las especies, E1+2+3+4, la respuesta inicial fue positiva, pero posteriormente decayó, posiblemente por la competencia entre las especies presentes en la mezcla. Lo anterior refleja el dinamismo existente en la colonización de raíces a través del tiempo, y como en un momento dado y bajo unas condiciones específicas la asociación puede ser cooperativa y posteriormente puede ser menos cooperativa dependiendo de las especies involucradas en la simbiosis. El hospedero, por su parte juega un papel fundamantal en este dinamismo ya que puede regular los aportes de carbono a la raíz, favoreciendo o no el establecimiento, perdurabilidad y extensión de la colonización en las raíces (ver Ramírez y Rodríguez, 2010; Ramírez y Rodríguez, 2012).

Adicionalmente, en condiciones de simbiosis, la raíz actúa como un vertedero del carbono fijado por la planta modificando el ambiente de la rizósfera, condición que puede favorecer a algunas de las especies presentes en la mezcla y propiciar la competencia entre ellas (Herold, 1980; Kaschuk, et al., 2009). Wright, et al., 1998 a,b, reportan variaciones en las tasas de fotosíntesis y concentración de nutrientes en las diversas etapas de crecimiento de la planta, siendo la etapa vegetativa la de mayor actividad fotosintética por encontrarse la planta en pleno crecimiento.

Dentro de las especies “generalistas”, que de acuerdo con Oehl, et al., (2003) son aquellas especies que pueden ser aisladas de suelos con diversas características físico químicas, G. macrocarpum fue una de las especies aisladas que presentó altos beneficios en acumulación de biomasa y estado nutricional de la planta, al ser inoculada en forma individual o en mezcla. Es interesante observar como, a pesar de que G. macrocarpum se identificó en todas las comunidades locales (generalista), el comportamiento de las comunidades no fue similar entre ellas, por lo que se podría sugerir que, bajo condiciones de comunidades locales, el efecto benéfico de la inoculación de una comunidad no depende exclusivamente de una especie por exitosa que ésta sea, ya que puede depender de su abundancia , en relación con la composición y riqueza de la comunidad y de su interacción con las características ambientales en que se desarrollan, generando respuestas diferentes en la planta y por tanto, produciendo diferencias funcionales entre las comunidades, como se evidenció en el capítulo1. Investigaciones realizadas por Klironomos, (2003); Helgason y Fitter, (2004) y Uibopuu, et al., (2009), han reportado resultados similares, demostrando que los factores ambientales pueden modular a las comunidades de HFMA y su capacidad de producir beneficios en el hospedero, independientemente de si las especies son generalistas o especialista.

Comunidades ensambladas con base en líneas de R. irregularis: La inoculación con líneas de R.

irregularis, presentó un amplio rango de respuestas en acumulación de biomasa y el estado nutricional de la planta, que permite sugerir una amplia diversidad funcional a este nivel, encontrándose una dominancia funcional de la línea 1 (R1), tanto en forma individual como en mezcla. Investigaciones realizadas por Munkvold, et al., (2004); Koch, et al., (2004, 2006), Gustafson y Casper, (2006) y Jansa, et al., (2008), han demostrado amplias distancias genética entre líneas de R. irregularis relacionadas con la diversidad funcional en el hospedero (Ehinger, et al., 2009).

Inoculaciones mixtas: Las inoculaciones mixtas con dos o más especies o líneas, mostraron mayores beneficios en términos de acumulación de biomasa y estado nutricional del hospedero, que la inoculación con una especie o línea poco cooperativa, pero los beneficios de las mezclas fueron menores cuando se compararon con una especie cooperativa (R1). Esta situación ha sido reportada por Roger, et al., (2013), Koide, (2000); Gustafson y Casper, (2006) y Jansa, etal.,

(2008), quienes mencionan que el beneficio de la inoculación mixta puede ser debido a la mayor probabilidad de encontrar HFMA cooperativos cuando las comunidades son más diversas, a cualquier nivel, género, especie o líneas. Lo anterior se ha evaluado bajo condiciones de múltiples especies vegetales, en donde pueden presentarse condiciones de preferencia HFMA-especie vegetal. Sin embargo, en el caso de un monocultivo como puede ser la uchuva, aunque hay cultivos de uchuva asociados a otros cultivos en alguna etapa de cultivo, la diversidad de HFMA, permite no solamente incrementar la probabilidad de establecer simbiosis con un HFMA eficiente, sino que esta selección se puede realizar bajo las condiciones cambiantes que se presentan en un cultivo, debido a las prácticas culturales como la fertilización, podas o manejo de plagas. Sin embargo, el incremento de la probabilidad de establecer simbiosis con HFMA cooperativas también incrementa la probabilidad de hacerlo con HFMA poco cooperativos.

Por otra parte, se observó el efecto negativo de la inoculación mixta, posiblemente debido a competencia entre HFMA, o al éxito en la colonización de hongos poco cooperativos que pueden desplazar a aquellos que producen mayores beneficios, como se evidenció en la mezcla E1+2+3+4, donde se observaron beneficios durante las etapas tempranas, pero que posteriormente decayeron. Esto podría explicarse por la dinámica de la colonización en un hospedero, donde se puede presentar más de una especie de HFMA colonizando la raíz en forma simultánea o bien en sucesiones a través del tiempo, con presencia de especies cooperativas y poco cooperativas que pueden en un momento dado favorecer o no a la planta o bien debido a la regulación de fotosintatos por parte de la planta y que puede afectar la composición de la comunidade de HFMA en raíz. La presencia de un alto número de especies de HFMA colonizando raíces de una planta, ha sido reportada por Allen, et al., (1995); Horton y Bruns, (1998); Helgason, et al., (1998; 2002); Helgason y Fitter, (2009), Hoeksema y Bruna, (2000) y Stanton, (2003), quienes sugieren que es poco común encontrar en la naturaleza raíces colonizadas por un solo taxón de HFMA, razón por la cual es muy complejo, al interior de una comunidad o en condiciones naturales identificar el taxón o individuo que un momento dado está generando el beneficio a la planta.

En síntesis, la presente investigación permitió evidenciar diversidad funcional de los HFMA tanto a nivel de comunidades locales, como en comunidades ensambladas artificialmente a partir de especies y líneas, que se reflejan en beneficios variables en Physalis peruviana. Aunque se ha

considerado que los HFMA son generalistas y que por lo tanto no hay especificidad por hospederos, muchos estudios han reportado diferencias en la respuesta del hospedero a diferentes géneros o especies de HFMA (Bethlenfalvay, et al., 1989; Camprubi y Calvet, 1996; Bentivenga, et al., 1997; Smith y Smith, 1997; Bago, et al., 1998; Douds y Millner, 1999; Bi, et al., 2003) que pueden reflejar las diferencias funcionales y/o la plasticidad ecológica de los HFMA.