Middle managers’ roles in strategy implementation

pico más alto en R6 y disminuyen en R7 cuando el cultivo comienza a llegar al final del ciclo, probablemente como consecuencia de la disminución de la oferta de alimento que representan los insectos plagas. Esto coincide con Nicholls Estrada (2008) que señala que las poblaciones de enemigos naturales fluctúan de acuerdo al desarrollo de las poblaciones de los artrópodos plaga.

La densidad de la mayoría de las especies plagas y benéficas fueron afectadas significativamente por el factor tiempo, a excepción de N. viridula,

P. guildinii, Orius sp. y trips adultos n-5. En cuanto a las interacciones entre EEL y estado fenológico sólo fueron significativas para A. gemmatalis (F=5,02 y P=0,0091) y S. frugiperda(F=10,49 y P=0,0001).

5.3. Fluctuación de abundancia de plagas y sus correspondientes depredadores.

El análisis de correlación entre la abundancia de plagas y sus correspondientes depredadores se realizó sobre la base del coeficiente de correlación de Pearson. Observando la Tabla 9 se puede apreciar que para el EEL de 0,35 m existe una correlación significativa de la abundancia de A.

gemmatalis y arácnidos (r=0,84 y P=0,01). Para el EEL de 0,52 m se

observa que existe correlación significativa para Rachiplusia nu y arácnidos (r=-0,96 y P=0,01), A. gemmatalis y C. externa (r=-0,93 y P=0,02), y trips

adulto y Orius insidiosus (r=-0,83 y P=0,04). La abundancia, como total de los dos EEL, presentó correlación significativa para A. gemmatalis y arácnidos (r=0,68 y P=0,0036), N. viridula y arácnidos (r=-0,93 y P=0.01), trips adulto y Orius insidiosus (r=-0,63 y P=0,029), mosca blanca y O.

insidiosus (r=-0,65 y P=0,02) y ninfa de mosca blanca y arácnidos (r=0,59 y

P=0,03).

Tabla 9. Valores de r (coeficientes de correlación) y niveles de significación P para cada especie plaga y su correspondiente depredador.

Variable A Variable B EEL 0,35 m EEL 0,52 m

Total EEL 0,35 m y 0,52 m r P r P r P Lepidópteros Depredadores -0,14 0,69 -0,33 0,35 -0,15 0,52 Rachiplusia nu Arácnidos -0,54 0,35 -0,96 0,01 -0,55 0,1 H. gelotopoeon Arácnidos -0,15 0,85 -0,58 0,42 -0,24 0,57

Achyra bifidalis Arácnidos -0,59 0,41 -0,71 0,29 -0,56 0,15

A. gemmatalis Arácnidos 0,84 0,01 0,38 0,35 0,68 0,0036

A. gemmatalis Nabis sp. 0,72 0,1 -0,26 0,61 0,36 0,25

A. gemmatalis Orius insidiosus 0,48 0,34 -0,54 0,26 0,11 0,73

A. gemmatalis C. externa -0,03 0,96 -0,93 0,02 -0,36 0,31

Hemípteros Depredadores -0,24 0,7 0,32 0,59 -0,43 0,21

Piezodorus guildinii Arácnidos -0,24 0,76 -0,26 0,74 -0,23 0,58

Piezodorus guildinii Nabis sp. 0,13 0,87 0,57 0,43 0,3 0,47

Piezodorus guildinii O. insidiosus -0,1 0,9 -0,02 0,98 -0,06 0,89

Piezodorus guildinii C. externa 0,82 0,18 0,35 0,65 0,62 0,1

Nezara viridula Arácnidos -0,98 0,13 -0,84 0,36 -0,93 0,01

Nezara viridula Nabis sp. -0,8 0,41 -0,73 0,48 -0,74 0,09

Nezara viridula O. insidiosus -0,66 0,54 -1 0,06 -0,81 0,05

Nezara viridula C. externa -0,76 0,42 -0,89 0,31 -0,64 0,17

Trips adulto Arácnidos 0,07 0,88 0,21 0,62 0,25 0,35

Trips adulto Nabis sp. 0,35 0,49 -0,44 0,38 -0,13 0,69

Trips adulto O. insidiosus -0,45 0,37 -0,83 0,04 -0,63 0,03 Trips adulto C. externa 0,09 0,88 -0,72 0,17 -0,36 0,3

Mosca blanca Arácnidos -0,1 0,82 0,26 0,53 0,26 0,33

Mosca blanca Nabis sp. -0,05 0,92 -0,31 0,54 -0,16 0,62

Mosca blanca O. insidiosus -0,69 0,13 -0,59 0,22 -0,65 0,02

Mosca blanca C. externa 0,29 0,64 -0,76 0,14 -0,21 0,56

Larva trips Arácnidos 0,73 0,06 0,68 0,09 0,5 0,07

Larva trips Nabis sp. -0,34 0,58 -0,09 0,89 -0,25 0,48 Larva trips O. insidiosus 0,6 0,28 0,55 0,33 0,56 0,09

Larva trips C. externa -0,67 0,33 0,21 0,79 -0,2 0,64

Ninfa de M. blanca Arácnidos 0,61 0,15 0,7 0,08 0,59 0,03 Ninfa de M. blanca Nabis sp. -0,45 0,45 0,05 0,94 -0,22 0,55 Ninfa de M. blanca O. insidiosus -0,19 0,76 0,65 0,24 0,24 0,5 Ninfa de M. blanca C. externa -0,16 0,84 0,06 0,94 0,14 0,74 M. blanca, hace referencia a la Mosca blanca.

Por otra parte, el análisis de correlación también se realizó con desplazamientos temporales entre la abundancia de las plagas y la abundancia de los depredadores, a los efectos de corroborar si existe una respuesta numérica con demora de parte de estos últimos ante la fluctuación de abundancia de sus presas (Tabla 10). Del mismo modo que el estudio anterior, éste se realizó con coeficiente de correlación de Pearson, con la diferencia que se ajustó con la demora de una fecha de muestreo para poder apreciar la asociación de la presencia de depredadores en el momento en que aparecen las poblaciones de plagas. De esta manera se observó el efecto que causa la presencia de los depredadores en los mismos momentos en que aparecen las poblaciones de las plagas en cada EEL (0,35 m y 0,52 m) y sin discriminar entre estos (sumatoria de densidades en ambos EEL).

En la Tabla 10 se puede apreciar que para el EEL de 0,35 m existe una correlación significativa entre la sumatoria de hemípteros y la sumatoria de depredadores (r=-0,99 y P=0,01), mosca blanca y arácnidos (r=0,8 y P=0,03) y ninfa de mosca blanca y arácnidos (r=0,89 y P=0,02). Para EEL 0,52 m se observa que existen correlaciones entre Achyra bifidalis y arácnidos (r=-1 y P=0,02) y mosca blanca y arácnidos (r=0,8 y P=0,03). Para el total de los dos EEL se identificaron asociaciones significativas entre A.

gemmatalis y Orius insidiosus (r=0,71 y P=0,01), hemípteros y depredadores

(r=-0,87 y P=0.002), Piezodorus guildinii y arácnidos (r=-0,91 y P=0,0044), trips adultos y arácnidos (r=-0,6 y P=0,02), mosca blanca y arácnidos (r=0,75 y P=0,0012) y larva de trips y arácnidos (r=0,6 y P=0,02).

Las correlaciones identificadas entre la densidad de las poblaciones de depredadores y la de las poblaciones presa (Tablas 9 y 10), en su mayoría plagas del cultivo, sugiere cierto nivel de respuesta numérica de los primeros de acuerdo a la variación de la abundancia de su alimento. Andrian

et. al. (2003) observó mayores posturas de huevos de R. nu y A. gemmatalis

en los EEL más reducidos y por ende las poblaciones de larvas en esos EEL fueron mayores. Consecuentemente con esto, las poblaciones de hemípteros depredadores fueron mayores en los EEL más reducidos dada la oferta de alimento por parte de las larvas. El hecho de que, en el presente

estudio, las densidades de insectos plaga no hayan alcanzado los umbrales económicos establecidos para las diferentes especies, sugieren que los controladores biológicos actuaron eficientemente, manteniendo niveles poblaciones tolerables por el cultivo.

Tabla 10. Valores de r (coeficientes de correlación) y niveles de significación P para cada especie plaga y su correspondiente depredador con demora de una fecha.

Variable A Variable B EEL 0,35 m EEL 0,52 m

Total EEL 0,35 m y 0,52 m r P r P r P Lepidópteros Depredadores 0,27 0,49 -0,03 0,93 0,28 0,24 Rachiplusia un Arácnidos -0,03 0,97 -0,58 0,42 0,06 0,89 Helicoverpa gelotopoeon Arácnidos 0,11 0,93 -0,95 0,21 -0,15 0,75 Achyra bifidalis Arácnidos -0,26 0,83 -1 0,02 -0,2 0,67

A. gemmatalis Arácnidos 0,2 0,67 0,71 0,07 0,45 0,1

A. gemmatalis Nabis 0,12 0,84 -0,06 0,93 0,25 0,45

A. gemmatalis Orius insidiosus 0,88 0,05 0,29 0,63 0,71 0,01

A. gemmatalis C. externa 0,46 0,54 -0,39 0,61 0,25 0,52 Hemípteros Depredadores -0,99 0,01 -0,76 0,24 -0,87 0,002

Piezodorus guildinii Arácnidos -1 0,06 -0,99 0,09 -0,91 0,0044

Piezodorus guildinii Nabis -0,73 0,48 -0,95 0,21 -0,64 0,12

Piezodorus guildinii O. insidiosus -0,74 0,47 -0,87 0,33 -0,6 0,15

Piezodorus guildinii C. externa -0,71 0,49 -0,61 0,58 -0,43 0,33

Trips adulto Arácnidos 0,71 0,08 0,51 0,24 0,6 0,02

Trips adulto Nabis 0,3 0,62 -0,37 0,54 0,07 0,84

Trips adulto O. insidiosus 0,36 0,55 -0,33 0,59 0,17 0,62

Trips adulto C. externa 0,03 0,97 -0,83 0,17 -0,18 0,65

Mosca blanca Arácnidos 0,8 0,03 0,8 0,03 0,75 0,0012

Mosca blanca Nabis 0,56 0,32 -0,2 0,75 0,3 0,37

Mosca blanca O. insidiosus -0,69 0,13 0,04 0,95 0,18 0,6

Mosca blanca C. externa -0,26 0,74 -0,77 0,23 -0,25 0,51

Larva trips Arácnidos 0,71 0,08 0,51 0,24 0,6 0,02

Larva trips Nabis 0,3 0,62 -0,37 0,54 0,07 0,84

Larva trips O. insidiosus 0,36 0,55 -0,33 0,59 0,17 0,62

Larva trips C. externa 0,03 0,97 -0,83 0,17 -0,18 0,65

Ninfa de M. blanca Arácnidos 0,89 0,02 0,53 0,28 0,4 0,17

Ninfa de M. blanca Nabis 0,95 0,05 0,84 0,16 0,65 0,06

Ninfa de M. blanca O. insidiosus 0,16 0,84 0,94 0,06 0,55 0,12

Ninfa de M. blanca C. externa -0,29 0,81 1 0,05 0,53 0,22

Godfrey et. al. (1989) y Gregory et. al. (1989) concuerdan que en soja las arañas se alimentan de varios lepidópteros, especialmente de A.

gemmatalis. Los resultados de los ensayos de selectividad de Armendano y

González (2011) muestran que las tres especies de arañas estudiadas Misumenops pallidus, Oxyopes salticus y Araneus sp.,

presentaron preferencia positiva frente a larvas de lepidópteros defoliadores (A. gemmatalis, R. nu y S. frugiperda), con un escaso consumo de otros grupos de plagas primarias de la alfalfa.

Es oportuno mencionar que mientras se realizaban los muestreos se observaron larvas de A. gemmatalis atacadas por el hongo Nomuraea rileyi. Las larvas muertas se tornan de color blanco o verdoso (Figura 23 en Anexo). Las condiciones ambientales de alta humedad relativa habrían favorecido la acción de este hongo. Aragón et. al. (1997) comenta que A.

gemmatalis se halla muy bien controlada por el hongo N. rileyi, con un 60-

90% de larvas infectadas cuando se presentan condiciones de humedad favorables. Galileo et. al. (1977) concuerdan diciendo que en Brasil este hongo es el factor de mortalidad más importante de larvas de lepidópteros.

La densidad de chinches fitófagas (Hemípteros) se correlacionó significativamente con la densidad de arañas. Estos depredadores se observaron alimentándose de ninfas de chinches principalmente en los meses de marzo y abril. Massoni y Frana (2006) observaron arañas depredando ninfas de las diferentes especies del complejo de chinches. Además, detectaron adultos y ninfas de Geocoris sp., Orius sp., Podisus spp., y hormigas atacando desoves de chinches¸ adultos y larvas de Eriopis

conexa (Coccinelidae) depredando estadios iníciales de N. viridula y larvas

de Chrysopidae (Neuroptera) a ninfas iniciales de P. guildinii.

La densidad de adultos de mosca blanca se asoció a la densidad de arácnidos para los dos EEL evaluados. También se observó, aunque sólo para el EEL de 0,35, similar asociación entre ninfa de mosca blanca y arácnidos, sugiriendo que existe una respuesta numérica depredador – plaga. Según la información obtenida por varios autores (Caballero, 1993: Cave, 1994; Hoelmer y Goolsby, 2002: Sponagel, 1999) los principales depredadores de B. tabaci son: Chrisopa carnea, Chrysoperla rufilabris,

Hippodamia convergens, Delphastus pusillus, Orius tristicolor, Orius insidiosus, Geocoris sp, Euseius hibisci, además de varias especies de

arácnidos. Valarezo et. al. (2008) en Ecuador, mencionan la presencia de arañas que depredan adultos de B. tabaci en cultivos de melón, caupí, frejol

entre otros, estableciendo hasta 50 adultos atrapados en las telarañas, también reportaron crisopas y arañas depredando moscas blancas en soja.

Después de evaluar el efecto del EEL en las poblaciones de todos los artrópodos, solo A. gemmatalis y los arácnidos presentaron diferencias poblacionales respecto a los dos EEL evaluados, encontrando mayores abundancias en EEL 0,35 que a 0,52 m. Respecto de la variación de abundancia de artrópodos según etapas fenológicas del cultivo, la mayoría de las especies evaluadas presentaron diferencias de población a lo largo del desarrollo del cultivo, principalmente se diferenciaron mayores abundancias de artrópodos en estados reproductivos (R4 a R7), observándose larvas de lepidópteros, chinches, trips y mosca blanca y sus respectivos depredadores, especialmente el grupo de los arácnidos. Las poblaciones de arácnidos en ambos EEL, fueron dentro de los depredadores, los que tuvieron mayores relaciones de asociación con las poblaciones de especies plagas. También se observó asociación por parte de Chrysoperla externa y Orius insidiosus pero sólo con pocas especies de artrópodos plagas. Sin embargo, no hay que olvidar que dentro del grupo de los arácnidos existen numerosas especies que podrían estar generando esta mayor asociación con las especies plaga. La depredación que ejercen los enemigos naturales en los distintos EEL sobre los artrópodos plaga puede contribuir a mantener sus poblaciones por debajo de los umbrales económicos, evitando la aplicación de agroquímicos para su control. Con este trabajo de investigación se aporta al conocimiento de la fluctuación poblacional de las distintas especies de artrópodos plagas y depredadores a lo largo del crecimiento del cultivo de soja, el comportamiento de dichas poblaciones en dos EEL (0,35 m y 0,52 m) y las asociaciones poblacionales entre artrópodos plaga y depredadores. Si bien se necesitaría corroborar estos resultados a través de la repetición de este ensayo en otras campañas agrícolas, la información obtenida puede complementar los criterios para la selección del EEL a utilizar de acuerdo al comportamiento de las poblaciones plaga en los diferentes EEL.