SHAREHOLDERS’ PARTICIPATION RIGHTS

puntuación la obtuvieron los cubrimientos relativos por especies (Tabla 7).

Las concentraciones de bacterias coliformes termotolerantes presentes en los tejidos de C. venosa y de C. delitrix muestran relación significativa con las encontradas en las muestras de agua (r= 0,90; p= 0,01 y r= 0,86; p= 0,04; respectivamente). Sin embargo, no existe relación significativa entre las abundancias relativas porcentuales de C. venosa y de C. delitrix; y las concentraciones de bacterias coliformes termotolerantes en agua (r= -0,13; p= 0,88 y r= -0,02; p= 0,44; respectivamente).

____________________________________________________________________________________________Resultados

Tabla 7. Valoración semicuantitativa de la utilidad de los indicadores ecológicos evaluados como bioindicadores de contaminación en arrecifes coralinos. La puntuación del 1 al 3 es proporcional a la ventaja del atributo. #: número, spp.: especies, indvs.: individuos, %: porcentaje, P: puntuación, PT: puntuación total.

Indicador ecológico Acciones de muestreo # de buceos Aditamentos necesarios

Complejidad del procesamiento de los datos

Otros indicadores ecológicos que

pudieran calcularse con los mismos datos

Correspon- dencia con la contami- nación PT Abundancias relativas por spp. Identificar spp. en marcos 1 m2; contar # de indvs. por spp. en marcos 1 m2 (P= 3) 1 (P= 3) Tablilla; lápiz; marco 1 m2; bolsa de malla con bolsas de polietileno numeradas; cuchillo (P= 3)

Calcular % que representa el # de indvs. por spp. del total de esponjas por sitio, mediante el programa Microsoft Office Excel 2003; analizar mediante análisis multidimensionales (o de otro tipo) basados en la abundancia por spp., si existe asociaciones de sitios con igual grado de contaminación (P= 2)

Densidad por spp. de esponjas/m2; densidad total de esponjas/m2 por sitio; índices de diversidad basados en # de indvs.; IC basado en abundancias relativas (P= 2) Moderada (P= 2) 15 Cubrimientos relativos por spp. Identificar spp. en marcos 1 m2; medir cubrimiento por spp. en transectos 10 m (P= 2) 1 (P= 3) Tablilla; lápiz; transecto 10 m; bolsa de malla con bolsas de polietileno numeradas; cuchillo; regla graduada (P= 2)

Calcular % que representa el cubrimiento por spp. del cubrimiento total de esponjas por sitio, mediante el programa Microsoft Office Excel 2003; analizar mediante análisis

multidimensionales (o de otro tipo) basados en el cubrimiento por spp., si existe asociaciones de sitios con igual grado de contaminación (P= 2) Índices de diversidad basados en cubrimiento; índice de contaminación basado en cubrimientos relativos (P= 1) Moderada (P= 2) 12 Densidad de C. venosa por m2 Identificar spp. en marcos 1 m2; contar # de indvs. por spp. en marcos 1 m2 (P= 3) 1 (P= 3) Tablilla; lápiz; marco 1 m2; bolsa de malla con bolsas de polietileno numeradas; cuchillo (P= 3)

Dividir # de indvs. de C. venosa entre el total de marcos 1 m2 utilizados en cada sitio, mediante el programa Microsoft Office Excel 2003; analizar mediante análisis multidimensionales (o de otro tipo) basados en la densidad de C. venosa por m2, si existe asociaciones de sitios con igual grado de

contaminación (P= 2) Abundancias relativas por spp. de esponjas; densidad por spp. de esponjas/m2; densidad total de esponjas/m2 por sitio; índices de diversidad basados en # de indvs.; IC basado en abundancias relativas (P= 3) Moderada (P= 2) 16 _______________________________________________________________________________________________________ ₄₁

____________________________________________________________________________________________Resultados _______________________________________________________________________________________________________ ₄₂ Continuación Tabla 7 Indicador ecológico Acciones de muestreo # de buceos Aditamentos necesarios

Complejidad del procesamiento de los datos

Otros indicadores ecológicos que

pudieran calcularse con los mismos datos

Correspon- dencia con la contami- nación PT Densidad de C. venosa por 10 m Identificar spp. en transectos 10 m; contar # de indvs. por spp. en transectos 10 m (P= 3) 1 (P= 3) Tablilla y lápiz; transecto 10 m; bolsa de malla con bolsas de polietileno numeradas; cuchillo (P= 3)

Dividir #. de indvs. C. venosa entre el total de transectos 10 m utilizados en cada sitio, mediante el programa Microsoft Office Excel 2003; analizar mediante análisis multidimensionales (o de otro tipo) basados en la densidad de C. venosa por 10 m, si existe

asociaciones de sitios con igual grado de contaminación (P= 2) Abundancias relativas por spp. de esponjas; densidad por spp. de esponjas/10 m; densidad total de esponjas/10 m por sitio; índices de diversidad basados en # de indvs.; IC basado en abundancias relativas (P= 3) Baja (P= 1) 15 Índice de contamina- ción IC de Busutil y Alcolado (2012) basado en abundancia relativa de C. venosa Identificar spp. en marcos 1 m2; contar # de indvs. por spp. en marcos 1 m2 (P= 3) 1 (P= 3) Tablilla; lápiz; marco 1 m2; bolsa de malla con bolsas de polietileno numeradas; cuchillo (P= 3)

Calcular % que representa el # de indvs. de C. venosa del total de esponjas por sitio, mediante el programa Microsoft Office Excel 2003 (P= 3) Abundancias relativas por spp. de esponjas; densidad por spp. de esponjas/m2; densidad total de esponjas/m2 por sitio; índices de diversidad basados en # de indvs. (P= 2) Moderada (P= 2) 16 Índice de contamina- ción basado en cubrimiento relativo de C. venosa Identificar spp. en transectos 10 m; medir cubrimiento por spp. en transectos 10 m (P= 2) 1 (P= 3) Tablilla; lápiz; transecto 10 m; bolsa de malla con bolsas de polietileno numeradas; cuchillo; regla graduada (P= 2)

Calcular % que representa el cubrimiento de C. venosa del

cubrimiento total de esponjas por sitio, mediante el programa Microsoft Office Excel 2003 (P= 3) Cubrimientos relativos por spp. de esponjas; índices de diversidad basados en cubrimiento (P= 1) Moderada (P= 2) 13

DISCUSIÓN

_________________________________________________________________________

Los seis indicadores ecológicos analizados sólo discriminaron a los sitios muy contaminados (grado 4) del resto (grados del 1 al 3), por lo que se proponen como bioindicadores efectivos de contaminación elevada en arrecifes coralinos. Según los resultados de la presente tesis, se considera que en el área de estudio existe contaminación elevada cuando la carga dispuesta total (DBO5) es igual o mayor que 1181 t/a.

La dominancia de las especies, de acuerdo a sus abundancias o cubrimientos relativos, estuvieron influenciadas por los métodos de muestreo utilizados en cada caso (marco de 1 m2 y transecto de 10 m, respectivamente). El mayor número de especies que se obtuvo con el marco de 1 m2,comparado con el transecto de 10 m, se debe a que el primer método representa una medida de área, en tanto el segundo es lineal. Esto hace que tanto los individuos como las especies más pequeñas tengan menos probabilidades de ser intersecadas en los transectos. Como era de esperarse, las especies pequeñas como Dactylia sp. y D. reticulatus; y las ramosas como A. compressa, C. armigera y P. walpersi, no aparecieron intersecadas por los transectos. Sin embargo, por azar, algunas especies grandes y con formas tubulares, de vaso, de abanico, masivas, laminares o incrustantes, como A. cerebrum, A. clathrodes, C. echinata, P. antillensis, G. neptuni, N.

digitalis, S. vesparia y X. muta, tampoco fueron registradas con este método. Cabe

señalar, que las especies crípticas siempre son poco detectables, cualquiera que sea el método usado, y requieren de uno expresamente diseñado para este fin.

_______________________________________________________________Discusión

Tales diferencias en la dominancia de las especies, también pudieron deberse a la morfología propia de cada una. Aún cuando A. fistularis fue la más abundante, sus formas tubulares no dominaron el cubrimiento del fondo, mientras que I. strobilina, aunque no fue de las más abundantes, por su forma masiva y alcanzar mayores tamaños, logró ser la segunda con mayor cubrimiento. En el caso de A. fistularis, esto también se debió a condiciones del medio desfavorables para su cubrimiento. En el sitio HP estas eran muy pequeñas (menores que 15 cm, aproximadamente) y tenían la forma insularis, lo cual según Alcolado y Herrera (1987) es típico de lugares sometidos a la resuspensión y abrasión de sedimentos arenosos, y coincidía con el alto valor del Índice de Tensión Hidrodinámica (ITH= 73) de Alcolado (1981), encontrado por dichos autores en este sitio. Tales condiciones aún persisten, y se deben a la elevada exposición al océano abierto de esta zona litoral. Lo anterior provoca la transparencia casi total de sus aguas en el 90% de los muestreos, según Delgado (2007). Además, propician la existencia de aguas limpias, lo que a su vez coincide con el predominio observado de A. fistularis, especie que según Alcolado (2007a) es indicadora de tales condiciones.

Tal como muestran nuestros resultados, algunas especies como I. birotulata y C.

venosa, pueden dominar tanto en abundancia como en cubrimiento. I. birotulata es

una de las especies más comunes en los arrecifes coralinos de Cuba situados entre 7 y 35 m de profundidad (Alcolado, 1994, 2007b). Caballero et al. (2009) y Alcolado et al. (2010) la reportan como la especie más abundante del litoral habanero; mientras que De la Guardia et al. (2001), como la tercera más abundante en cinco sitios aledaños a la desembocadura del río Almendares. Con

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relación a la contaminación es euritópica, pues se ha encontrado dominando en zonas limpias como Punta del Este y Rincón de Guanabo (Alcolado, 1985, 1989; Caballero et al., 2009), y tanto en sitios limpios como contaminados del litoral habanero (Alcolado y Herrera, 1987; Marcos, 2005; Alcolado et al., 2010). Esto se corrobora en la presenta tesis, al ser predominante en sitios con grado 1 de contaminación (Cal), con grado 2 (CH) y con grado 3 (Jai, IO).

C. venosa, por su parte, se vincula a sitios contaminados (Alcolado y Herrera,

1987; Marcos, 2005; Alcolado, 2007a; Busutil y Alcolado, 2012), razón por la cual fue la tercera especie más abundante en el área de estudio, tanto en número como en cubrimiento. Dicha especie posee características ventajosas para alcanzar tal dominancia:

 es aparentemente oportunista, con elevada resistencia a la contaminación desde sus etapas más tempranas del desarrollo (Alcolado y Herrera,1987);  es finamente incrustante (1-3 mm de espesor), por tanto menos vulnerable a

ser desprendida durante condiciones extremas (huracanes, frentes fríos, sures y corrientes fuertes);

 presenta elevada tasa de crecimiento, principalmente en sentido horizontal (Herrera, 1991), y de cambio en su cubrimiento del fondo (Aerts, 2000);

 su capacidad de regeneración es rápida, al ser capaz de restituir en sólo siete días todo su tejido tras haber sufrido un daño severo (observación de la autora); y

 es capaz de utilizar a las bacterias coliformes termotolerantes como fuente de alimento (presente tesis).

_______________________________________________________________Discusión

Aunque significativa, la débil asociación encontrada entre las abundancias y los cubrimientos relativos por especies de esponjas, para el área de estudio y para cada uno de los sitios (excepto AM), muestran que ambos indicadores no están directamente relacionados ni responden siempre de igual forma a la interacción con el medio. Esto implica que no es recomendable utilizarlos como equivalentes en estudios ecológicos sobre las comunidades de esponjas.

Según Carballo et al. (1996), los estudios semicuantitativos, donde se utilizan indicadores ecológicos como las abundancias relativas, permiten obtener evaluaciones más exactas del ambiente. Muricy (1989) refiere que la abundancia de esponjas disminuye cuando existe contaminación. Sin embargo, otros autores mencionan la elevada abundancia de esponjas en arrecifes con alta concentración de nutrientes orgánicos e inorgánicos provenientes de tierra, así como de las especies C. delitrix, C. lampa y otras del género Cliona ante el aumento de nutrientes terrígenos y la presencia de residuales albañales y de la eutrofización (Zea, 1994; Ward-Paige et al., 2005; Rose y Risk, 1985; Chaves-Fonnegra et al., 2007; Holmes, 2000).

Con relación al cubrimiento de esponjas, Muricy (1989) menciona que es menor en sitios contaminados, aunque posteriormente expresa que no se reduce con la contaminación (Muricy, 1991). Ward-Paige et al. (2005) por su parte, observan que este aumenta en sitios que reciben altas concentraciones de nutrientes de origen terrestre.

_______________________________________________________________Discusión

La literatura muestra resultados muy disímiles relacionados con el comportamiento de las abundancias y los cubrimientos de las esponjas de arrecifes coralinos ante la contaminación. En la presente investigación se evidenció que no todas las especies de esponjas son capaces de dominar tanto en abundancia como en cubrimiento, por lo que a nivel comunitario, ambos indicadores se comportaron de manera diferente y por tanto, no estuvieron fuertemente relacionados.

La agrupación y ordenamiento de los sitios basados en las abundancias y en los cubrimientos relativos por especies de esponjas también difirieron, lo que coincidió con el resultado anterior. Sin embargo, ambos indicadores sí lograron diferenciar a los sitios muy contaminados (AM y Pun) del resto. Esto pudo estar condicionado por el predominio marcado de C. venosa en ambos sitios, debido a la ya mencionada capacidad que tiene de esta especie, a diferencia de otras, de dominar en número y en cubrimiento como respuesta a la contaminación en los arrecifes coralinos. El resto de los sitios no mostró un patrón de agrupamiento consecuente con el grado de contaminación de los mismos, por lo que las abundancias y los cubrimientos relativos por especies no son bioindicadores efectivos cuando existe contaminación baja y moderada.

Los análisis realizados a partir de la densidad de C. venosa por m2 mostraron que este no es buen bioindicador de la contaminación baja y moderada en arrecifes coralinos. Sólo los sitios muy contaminados se diferenciaron significativamente del resto, y aún cuando los de grados de contaminación del 1 al 3 se agruparon con sus similares, todos estos mostraron similitudes superiores al 90%. Dichos análisis, basados en la densidad de C. venosa por 10 m, aunque también

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separaron a los muy contaminados del resto, mostraron similitudes de hasta el 100% entre sitios con grados de contaminación diferentes. Dicho indicador tampoco mostró correspondencia ante niveles bajos y moderados de contaminación.

Weston (1990) expresa, que las comunidades bentónicas presentan elevada densidad de unas pocas especies oportunistas cuando aumenta la carga orgánica de origen natural o antropogénico y temporal o espacial. Un ejemplo de lo anterior lo constituye el aumento de la densidad de C. delitrix en arrecifes coralinos que reciben residuales fecales (Rose y Risk, 1985; Chaves-Fonnegra et al., 2007). Los resultados de la presente investigación también respaldan dicho planteamiento, al encontrarse incrementadas las densidades de la especie oportunista C. venosa en los sitios muy contaminados (AM y Pun). Sin embargo, según Muricy (1989), la densidad de esponjas a nivel comunitario disminuye como respuesta a la contaminación. Esto pudiera deberse a que si bien este tensor favorece a las especies resistentes e indicadoras, también ejerce un efecto negativo sobre las otras, disminuyendo en consecuencia, el número total de individuos en los sitios contaminados.

Las relaciones exponenciales, observadas gráficamente, entre las densidades de

C. venosa y el grado de contaminación de los sitios, evidencian que sólo los

niveles elevados de contaminación provocan cambios importantes sobre esta esponja. Aunque describen otro patrón, Pearson y Rosenberg (1978) coinciden con nuestros resultados cuando plantean que la densidad de organismos suele presentar una distribución no lineal a lo largo de un gradiente de contaminación:

_______________________________________________________________Discusión

 baja ante la acción directa de la fuente contaminante, a causa de las limitaciones de oxígeno y la producción de sustancias tóxicas derivadas de la descomposición de la materia orgánica;

 alta en la zona intermedia, donde prevalece un efecto de enriquecimiento, y el agua y el fondo presentan características ya tolerables;

 y más lejos, la densidad disminuye (sin llegar a ser tan baja) dependiendo de las condiciones naturales y particulares del sitio.

El índice de contaminación, basado en el cubrimiento relativo de C. venosa, sólo se comportó como un bioindicador efectivo en discriminar la contaminación elevada, al igual que el IC propuesto por Busutil y Alcolado (2012), basado en la abundancia relativa de esta especie. Lo anterior reafirma la característica de C.

venosa de dominar tanto en número como en cubrimiento del fondo (puesto que

fue la especie que determinó los valores de ambos índices en el área de estudio). Las relaciones exponenciales observadas gráficamente entre ambos índices y el grado de contaminación de los sitios, coinciden con las densidades de C. venosa en indicar que la contaminación tampoco provoca una respuesta lineal sobre esta especie.

Los índices se consideran indicadores de alta categoría (Khanna, 2000), porque se derivan de procedimientos de cálculo que suelen incluir a otros indicadores. Por tanto, estos tendrán un valor agregado final en correspondencia con el nivel de conceptualización que los haya generado, pudiendo formar parte como un componente de otro índice (Areces et al., 2012). Según Muricy (1989), los análisis de la estructura de las comunidades de esponjas, basados en índices numéricos,

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pueden ser utilizados como buenos modelos para el monitoreo ambiental de áreas contaminadas. Posteriormente, dicho autor argumenta que la estructura espacial y taxonómica de estas comunidades, representada por métodos gráficos como espectros de diversidad y diagramas de distribución de la abundancia, parecen ser indicadores ecológicos más confiables que las especies indicadoras por sí solas (Muricy, 1991). Alcolado (1992, 2007a) y Busutil y Alcolado (2012) coinciden en proponer análisis multivariados (manera complementaria) e índices numéricos basados en las comunidades de esponjas, para detectar afectaciones por contaminación en arrecifes coralinos.

Similares a los dos índices de contaminación evaluados en la presente investigación, existen otros que aunque basados en otras comunidades biológicas, también como objetivo evaluar dicha condición en los ecosistemas arrecifales. A partir de las comunidades de octocorales del litoral habanero, Herrera y Alcolado (1985) y Herrera (1991) proponen el denominado porcentaje de especies resistentes a la contaminación (%ER), y que posteriormente Rey-Villiers (2009) modifica y renombra como índice de contaminación. Alcolado et al. (2010) también sugieren un índice similar, basado en las abundancias de corales pétreos resistentes a la contaminación.

Existen, además, muchos otros índices cuyos propósitos son determinar las variadas condiciones ambientales y el estado de salud de los arrecifes coralinos. Alcolado (1981) propone el Índice de Tensión Hidrodinámica (ITH), que consiste en la sumatoria de los porcentajes de abundancia de los octocorales tolerantes al batimiento. González-Díaz (2010) concluye que el índice diámetro medio/altura

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(índice Diam/h) calculado para las especies de corales pétreos Siderastrea siderea (Ellis y Solander, 1786) y Montastraea cavernosa Linnaeus, 1767, es un indicador complementario necesario ante condiciones de estrés múltiples como la eutrofización y la sedimentación. Hallock et al. (2003) utilizan a los foraminíferos mediante el índice FORAM (FI), con el cual evalúan el estado de salud de los arrecifes coralinos. Los índices de macroalgas carnosas y de macroalgas calcáreas se utilizan como proxies de biomasa en arrecifes coralinos, los que consisten en el producto de las abundancias de estos grupos de macroalgas por sus alturas (AGRRA, 2000). Partiendo de las concentraciones de bacterias heterótrofas aerobias, Miravet et al. (2009) proponen un índice del estado trófico de las aguas de la plataforma suroccidental de Cuba, y para los arrecifes coralinos en particular, un índice complementario basado en las concentraciones de bacterias sulfatorreductoras.

Comparativamente, el índice de contaminación IC de Busutil y Alcolado (2012), basado en la abundancia relativa de C. venosa; y la densidad de C. venosa por m2, se proponen como los bioindicadores más útiles para detectar niveles de contaminación elevada en arrecifes coralinos. El primero, según sus autores, tiene las siguientes ventajas:

 permite la detección de la contaminación sin importar otros factores ambientales (variaciones morfológicas del fondo, sedimentación, oleaje intenso, entre otros) por ser un índice colectivo, basado en las abundancias relativas de dos especies de esponjas con preferencias diferentes por el

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sustrato pero con igual capacidad de bioindicar contaminación en arrecifes coralinos;

 su cálculo es muy simple;

 requiere de pocos recursos materiales para su aplicación; y

 sólo se necesita saber identificar dos especies de esponjas, por lo que puede ser utilizado por personal no científico o sin grandes exigencias en cuanto a su formación profesional.

Desde el punto de vista práctico, los resultados de la presente tesis corroboraron las ventajas antes mencionadas de este índice, ya que requirió solamente una inmersión, fueron necesarios pocas acciones y aditamentos de muestreo para la colecta de los datos y el procesamiento de los mismos fue muy simple. Además, con los mismos datos e igual esfuerzo de muestreo, si el trabajo lo realizara un especialista en esponjas, también se pudieran determinar otros indicadores ecológicos: abundancias relativas y densidad por especies de esponjas por m2, densidad total de esponjas por m2 e índices de diversidad. Por otro lado, Vásquez

et al. (2006) refieren la utilidad de los índices bióticos con fines de bioindicación,

pues permiten determinar en muchos casos, la calidad del agua en escalas numéricas.

Con relación a la densidad de C. venosa por m2, también se requirió de sólo una inmersión, de pocas acciones y aditamentos de muestreo para la colecta de los datos y de un procesamiento sencillo. Con estos datos e igual esfuerzo de muestreo, si el trabajo lo realizara un especialista en esponjas, también pudieran

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determinarse otros indicadores ecológicos: abundancias relativas y densidad por especies de esponjas por m2, densidad total de esponjas por m2, índices de diversidad e índice de contaminación IC de Busutil y Alcolado (2012).

Debido a que no se encontró relación entre las abundancias relativas de C.

venosa y C. delitrix, y la concentración de bacterias coliformes termotolerantes en

agua, dichas especies no pueden considerarse como bioindicadoras de contaminación fecal. Aún cuando las altas concentraciones de bacterias coliformes termotolerantes en agua potencian el desarrollo de C. venosa y de C. delitrix, al constituir una gran fuente de alimento (como sugiere la fuerte asociación observada entre las concentraciones de estas bacterias presentes en el agua y en los tejidos de ambas esponjas), no necesariamente determinan sus abundancias.

C. venosa mantiene su condición como bioindicadora de contaminación en

arrecifes coralinos. Esta especie es típica de los manglares (Collin et al., 2005;