A
B S T
R A C T
Je n
n
i f
e rL
.H
si
eh
:D
y
n
am
i
c s of Vi
b
ri
o sp
i
nt
h
eE
ut
r op h i
cN
e u s eR i
v e rE
st
u a ry
,N C
:
Im p
r o v em
e nt
s
f
o rP
r ed i
ct
i
v eM
od
el
s a nd
M
ol
e c ul
a rD
et
e ct
io n
M
eth
od
s(
U
nd
e rt
h
ed i
re
ct
i
o n of R
a ch
el N
ob l
e)
E
st
u a ri
e s a r e s u s c ep
t
i b l
e
t
ot
h
ei m p
a ct
s of
e utr o
p h i
c at
i
o n ,w h i
ch
c a n r e s ult
i
na
lt
e r at
i
o n st
om
i
c r ob ia
l
c o nm
i u ni
t
y
st
r u ctu r e a n
d h
a v et
h
ep
ot
e nt
i
al
to
af f
e ct
w
at
e rq
u al i
t
y
.O
n e n at
ur
al l
y
o c c u r rin
g g
r o up
of m
a ri
n e an
d
e st
ua
ri
n eb
a cte r
i
a,t
h
eVi
b
ri
og
e n u s,i
n cl
ud
e ss e
v e
ra
l h
u
m
an
p
at
h
o
g
e n sw h i
ch h
a
v eb
ee
nsh
ow
n
t
oc
a us e
m i l d
to
s
e ri
o u sd i
se
a
se
g l
ob
a
l l y
,a n
d l
o c al l
y
i
nN
o rt
h C
a r ol i
n a(
N C
)
.T
od
e s c ri b
et
h
e e c ol
og y
of Vi
b
ri
o sp
i
n
th
e e ut
r op
h
y
in
g
N
e u s eR i
v e rE
s t
ua
ry
(
N R E
)
,N C
,w
at
e r s am
p
l
e sw
e r e c ol le
c
t
ed fr
om
t
h
eN R
E
b i
-
m
o nt
h l y
a
n
d
aft
e r st
o rm
e v e nt
s
fo r
16
m
o nt
h
s.Vi
b
ri
o sp
.w
e r em
e a s u r ed b y
m
em
br a
n
efi lt
r at
i
o n a nd
p l
at
i
ng
o nT C B S
a
g
a r.A d d i
t
i
on
al m i
c r ob ia
l
a nd
p
h
y
si
o ch
em
i
c al p
a r am
et
e r sw
e r em
e a s u r ed
i
n si
t
u a nd in
th
ela
b
.R
e s ul
t
s sh
ow
ed
cl
e
a r s e a s o n al
a n
d
g
eo
g
r ap
h ic
t
r e nd
sin
Vi
b
ri
o sp
.p
op
ul
at
i
on
s an
d m
ul
t
i
p
l
e r eg
r e s si
on
an
al
y
sis r e v e
a
l
ed
a st
r o ng
r el
at
i
o n sh i
p
t
ote
m p
e r at
u r ea n
d
sa
l i
ni
t y
,w h i
ch
c a nb
e u s ed
a s ap
r ed ic
t
iv e
m
od
el f
o rVi
b
ri
o sp
. c o n c e ntr a
t
io n s
.T
oi
m
p
ro
v et
h
e
sp
e ci fi
ci
t y
of
t
h i
sm
od
el fo r
a si
ng
le
sp
e ci
e s,V.
v ul
ni
f
i c u s, ap
r el i
m
in a r
y
Q
P
C
R
a s
sa
y
i
n co
rp
o ra
t
i
ng S
c o rp i
o n s® p
ri
m
e rp
r ob
e ch
em i
st
ry
an
d
t
a rg
et
i
ng t
h
ew
h g
e n e of V
v u
ln
i
f
i c u sw
as
d
e v el
o
p
ed
.W
it
h f
u rt
h
e rq
u a n
t
i f
i c at
i
on
,t
h i
s r ap i d
,s
p
e
ci f
i ca s
sa
y
a n
d
t
h
e
s a
l i
ni
t y
a nd
t
em
p
e r atu r e
p
r ed i
ct
i
v em
od
el w i l l
p
r o vi d
ep
ow
e rf
ul
t
o ol
sf
o rm
an
ag
e r s a nd
A C K N O
W
L E D G E
M
E N T S
I w
o ul d l i k
et
ot
h
a nk
m
y
ad
vi
s o r an
d
c om
m
it t
e e,R
a ch
el N
ob l
e,H
an
sPa e r
l
, a nd F
r ed
P
f
a e nd
e rf
o rt
h
eir
g
ui d
a n c e an
d
s up p
o rt t
h
r o ug
h
o ut t
h i
sw
o rk
.W
it
h
o ut t
h
e c o op
e r at
i
v ee
ff
o rt
s of
t
h
eP
a e rl
L
ab
o r at
o ry
,
in c
l
ud in
g
a s si
st
an
c ew it
h w
at
e r s am
p
l
e c ol l
e ct
i
o n a nd
n u
t
rie n
t
an
al y
s e s, a nd
t
h
eh
el p
of
th
eL
u et t
i
ch l
a
b
o r at
o ry
,th i
si
nt
e rd i
s ci p l i
n
a ry
ap p
r o a ch
t
os
t
ud y i
ng w
at
e rq
u al i
t y
w
o
ul d
n ot
b
ep
o s si b l
e.I
am i
nd
eb
t
ed
t
ot
h
em
em
b
e r s of
t
h
eN
ob l
el
ab
o r at
o ry
f
o r al l
t
h
ei
r ef f
o rt
s :T
a ny
aB
e a n,
D
e n e n eB
l
a ck w
o od
,A
n
g
le
C
o uU i
et t
e,St
e v eF
ri
e s,
Ja s o n
G
r eg
o ry
,S
a nd
r aM
e sq
ui
t
a,K
at
eM
o r ri
s o n , an
d Je n
n
i f
e
rP
a
rk
e
r a nd
,I
am
e s
p
e ci
al l
y t
h
an
k f
u
l f
o rt
h
e e nt
h
u si
a st
i
c s up
p
o rt
of V
i
br
i
o r e s e a r ch
(
V
i b
rio
y
ay
!
)
.S
p
e ci
al
t
h
a nk
sg
o e st
oSt
e v eF
ri
e sf
o r a s si
st
a n
c ew i
t
h g
r ap
h i
c s.I
am
g
r at
ef
ul
t
oD
a vi d
W
h i
t
c om
b
ef
o
rh i
s a s si
st
a n c ew i
t
h
w
h Sc
o rp i
o nd
e si
g
n
(
D
xS L i
m
i
te
d
,M
an
ch
e st
e r,U K
)
.F i
n al l
y
,
I w
o ul d
l i k
et
ot
h
a nk
t
h
eN SF /N I H E
c olo
g y
of
I
nf
e ct
i
o u sD i
s ea
s eP
r og
r am
w h i
ch h
a sp
r o vi d
ed
s u
p p
o rt
f
o rt
h is
w
o rk
t
hr o u
g h g
r a nt
O C E
-0 3
-2 70 5 6
.
T A B L E O
F
C O N T
E
N T S
P
ag
eL I ST O F F IG U R E S A N D T A B L E S
vC h
ap t
e rL
R E S E A
R
C H
Q
U
E
S T I O N A N D O B J
E
C T
I
V E S
1
I L
B A C K G
R
O U N D
2
E
c ol
og
y
o
f
I
n
f
e ct
i
ou
sD i
s e a s e2
St
ud
y
Si
t e
6
V i
br
i
o sp
E
c olo
g y
8
Vi
b
ri
o sp
.D i
s e a s e s an
d E p i d
em
io
l
o
g y
1 1
Vi b
ri
o sp
.D
e
t
e ct
i
o nM
et
h
od
s12
m
.M
E T H O D S
16
E
n vir o n
m
e nt
al Sa
m p l i
n
g
an
d A
n
al y
s e s16
E
xp
eri m
e nt
s19
M
ole c u
l
a rM
et
h
o
d
s2 0
I V
.R E SU
L
T S
2
2
E
n vir o n
m
e nt
al T
r e nd
s an
d
M
od
el i
n
g
2 2
E
xp
eri m
en
t
s2
4
Q
u a nt
it
ati
v eP C R D
e v elo
p m
e nt
2 5
V
.D I S C U SS I O N
2 7
E
n vir o
n
m
e nt
al T
r e nd
s an
d
M
od
el i
n
g
2 7
E
xp
eri m
e
nt
s32
Q
ua n
t
it
a
ti
ve
P C R D
e v elo
p
m
en
t
3 2
C
o n clu
sio n s a
n
d F
utu r e
W
o rk
3
4
F I G
U R E S A N
D T
A B L E S
3 5
L I ST
O F F I G
U
R E S
A N
D T
A
B L E S
F i
g
u r ep
ag
e
1
N
e u s eR
i
v e r,N C w
at
e r sh
ed
3
5
2
N
eu
s eR i
v e rE
st
u a ry
S
am
p l
eSit
e s3 5
3
S
um
m
e r a nd
W
i
nt
e rF
zAn
o 5p
L
e v el
s2 0 0 4
-2 0 0 5
3 6
4
S
e a s on
al
V i b
ri
o sp
L
e v el
s3
7
5
St
at
i
o n3 0 S
u rf
a c eF
/6
/"/
o 5/
7.L
e v el
s2 0 0
4
-
2 0 0 5
3 8
6
St
o rm
an
d B
a s el i
n eV i
b
ri
o sp
L
e v el
s3 9
7
V i b
ri
o sp
.P
a rt
i
cl
eA
t t
a ch
m
e nt
4 0
8
R
e
g
re
s si
o nA
n al y
s e s4 1
9
Vi
b
ri
o sp
.C
o
n c e nt
r at
i
o nP
r ed i
ct
i
v eM
od
el
s4 2
10 C
M
A X F
/
6n
o 5J
9.L
e v el
s
4 4
1
1
C
M
A X C h l
o r op
h
y
l l
aL
e
v el
s4 4
12
M
a
y 2 0 0 5 D
ri ft
e rSt
ud
y
4 5
1 3 V
vh
P
C R R
es
ul
t
sf
o
rF
. v ul
ni
f
i c u s4 5
T
ab l
eI
.R
E
S E A R C H
Q
U E S T I
O N A N
D
O
B J E C T I
V
E S
E
m
e rg
i
ng
i
nf
e ct
i
o n sf
o un
d i
n e st
u a ri
e si
n cl
ud
ew
at
e r,f
o
od
, an
d
v e ct
o rb
o r n ed i
s e a s e sc a u
s
ed b
y
aw i d
ea
r r ay
of i
nf
e ct
i
o u s ag
e nt
s(
vi
r u s e s,b
a ct
e ri
a,p
r ot
o z o a,h
el
m
i
nth
e s)
.S
om
e of
th
e s e o rg
a ni
sm
sa
re
in
t
ro
d
u ce
d
t
ot
h
e e
n vi
r o nm
e nt
b
y
a nth
r op
og
e ni
c s o u r c e s,w h i l
e ot
h
e r so c c u r n a
t
u r al l
y
,b
ut
m
ay
b
e af f
e ct
ed b
y
an t
h
r op
og
e ni
ci
nfl
u e n c e s.A
m
o ng
t
h i
sl
at t
e rg
r o up
of
o r
g
a ni
sm
s, a r eb
a ct
e ri
a of
t
h
eV
i
b
ri
og
e n u s,w h i
ch
a r e e nd
em i
ct
o e st u
a ri
n e an
d
m
a ri
n ee n v
i
r o nm
e nt
s a r o un
d
t
h
ew
o rl d
, a nd w h i
ch
c o nt a
i
n s e v e r al h
um
a n an
d
an
i m
al
p
at
h
o
g
e n s.P
at
h
og
e ni
cm
em
b
e r s of
t
h
eV i
b
ri
o sp
.d
r aw i
nt
e r e st
a sm
od
el
o rg
an
i
sm
sb
e c a u s et
h
ey
o c c u rn a
t
u r al l y
an
d h
a v eb
e c om
ea
d
ep
t
at
g
r ow
t
h i
n n ut
ri
e nt
-ri
ch
e st
u a ri
n e e n vi
r o nm
e nt
s,
t
h
e s am
el
o c ati
o n a sm
a ny
of
t
h
ew
o rl d
'sb
e st
re
c r e at
i
o n al
, sh
el l fi
sh
, an
d fi
sh h
a r v e st
i
ng
w
at
e r s.T h i
s st
u
d
y
ad d
r e s s ed
th
eh
y
p
ot
h
e si
st
h
at
e n vi
r o nm
e nt
al
c o nd i
ti
o n si
nt
h
e e ut
r op
h i
cN
eu
s eR i
v e rE
st
u a ry
(
N R E
)
,N
o rt
h C
a r ol i
n
a(
N C
)
i
nfl
u e n c et
h
ed
y
n
am
ic
s of V
i
b
ri
o sp
p
op
u
l
at
i
o n s.A
sp
a
rt
of
al
a rg
e r st
ud
y
o nt
h
e e c ol
og y
of i
nf
e ct
i
o u sd i
s e a s ei
nt
h
eN R
E
,
t
h i
sr e s e a r c
h h
ad f
o u rm
ai
n ob
j
e ct
i
v es
:•
E
xa
m
i
ne
Vi
b
ri
o sp
p
op
ul
at
i
o n s a nd
e n vi
r o nm
e nt
al p
a r am
et
e r s o v e rw i d
eg
e og
r ap h i
c a nd
s e a s o n al
r a ng
e sw i
t
h i
nt
h
eN R
E t
oi
m
p
r o v eu
nd
e r st
a nd i
n
g
of
V i
b
ri
o sp
. e c ol
og y
D
e v el
op p
r ed i
ct
i
v em
od
el
so
f p
op
ul
at
i
o nd
y
n am i
c sb
a s ed
o nth
e s efi
nd i
ng
sC
on
d
u ct p
i l
ot
e xp
e ri
m
e n
t
sb
ot
h
i
n si
t
u an
d i
n
th
el
ab d
e si
g
n ed
t
of
i
i rt
h
e rc
l
a ri f
y t
h
e s et
r e nd
s an
d
a
d d
r es
s un
d
e rl y i
ng
m
e ch
a ni
sm
s of p
op
ul
at
i
o nd y
n
am i
c s, sp
e ci fi
c al l y
r e sp
o n s e st
o n ut
ri
e nt
l
o ad i
ng
D
e v el
op
n ew
ap p
r o a ch
e sf
o rq
u a nt
i fy i
ng
a si
ng l
e sp
e ci
e s,V
v ul
ni
f
i
c u su
ti l i
zi
ng q
ua n
t
it
at
i
v eP C R
t
e ch
no
l
og y
an
d S
c o rp i
o ns
® p
r
ob
ec
h
em
i
st
ry
•I I
.B A C
K
G R O U N
D
E
c ol
og y
of I
nf
e ct
io
u
sD
is e a s e
I
nth
e
p
a st
h
a
l f
c e nti u
y
,t
h
e
e a rth h
a s un
d
e rg
o n em
o r e r ap
i d
an
d
e xt
e n siv e e c o s
y
st
em
c
h
a ng
e sth
an
d
u rin
g
an
y p
e ri
od i
nhi
st
o ry
a c c o rd i
ng
t
oth
eM
i l l
e niu
m
E
c o sy
st
em
R
ep
o rt
(
St
ok
st
ad 2 0 0
5
)
.A
n
t
h
r op
og
e ni
c ch
an
g
e s s u ch
a s c o n v e r si
o n of l
a nd
to
c r op
la n
d
, s
h i ft
i
ng
c u
lt
i
va
t
i
on
,in
c r e a s e si
n c on
fi
n
ed l i
v e st
o ck p
r od
u cti
on
an
d fr e s
h w
at
e r aq
u
a cu
lt
u r e,in
c
r e a sin
g
a
m
o u nt
s of w
at
e ri m p
o un
d
ed i
n r e s e r v oir s
, a nd i
n c r e a sin
g
w i
th d
r aw
al
sf
r om
ri
v e r s an
d la
k
e ss
t
r o ng l
y
af fe c
t
c o a st
a
l
z o n es
.C
o a sta
l w
at
e rq
u al i
t
y
d
r aw
s c o n si d
e r ab l
ei
nt
e r e st
f
o rit
sr e
la
t
io n s
h i
p
to
h
i un
a n an
d
an
im
al h
e al
t
h
, r e c r e at
i
o n,in
d
u st
ry
, an
d
t
o u ri
sm
.M
o r et
h
an
7 0
%
o
f
t
h
ew
o rl d
'sp
op
ul
at
i
o n r e si d
e si
n c o a st
al w
ate r s
h
ed
s(
V i
t
o u s ek
19 9
7
)
w i
th f
u
rth
e rp
op
u
l
a
t
i
o ng
ro
w
t
h
e xp
e ct
ed in
th
e s e a r e a s.C
o a sta
l
sy
st
em
s r e c eiv e
a v ari
et
y
of
a n
t
h
r op
og
e ni
cin
p
ut
sw h i
ch
c an
b
e st
r e s s o r s an
d le a
d
t
o e utr o
p h i
c at
i
o na
nd
s ub
s eq
u e nt
d
e cl i
ne
si
n
w
at
e rq
ua
l i
t y
(
P
a
e rl 19 9 8
;
P i
n
ck
n
ey
19 9 8
)
.H
um
an
im
p
a ct
s o n aq
u
at
ic
h
ab i
t
at
sa r e
in
c
r e a sin
g
, an
d l
e
v els o
f b i
ol
og
i
c al l
y
a v ai l
ab l
e ni
t
r og
en
h
a v ed
o ub l
ed i
nt
e r r e stri
al
e c o s
y
st
em
s si
n c e1 9
6 0
(
P
a eri 2 0 0 3
;
St
ok
st
ad 2 0 0 5
)
.I
n
ad d i
t
io
n
to
d ir e c
t
ch
an
g
e sw i
th i
n c o a st
a
l w
at
e r sh
ed
s,th
eg
l
ob
al i
m
p
a cts o
f
cl i
m
at
ec
h
an
g
e
h
a ve
t
h
ep
o
t
e
nt
i
al
to
d
r a st
ic
al l y i
m
p
a ct
c oa
sta
l
a r e a s.T h
ede
b
at
e ab
o ut
cl i m
at
ec
h
an
g
ed ri
v e r s an
d
o ut
c om
e s c o nt
in
u
e s, a s r e c o rd h i
g
h
s e a s u rf
a c e an
d g l
ob
al
t
em
p
e r at
u r e sa r e
b
ein
g
r e c o rd
ed
(
N O A A
a c c e s s ed N
o v em
b
e r2 0 0 5
h
t t
p
:// w w w
.n
o a a n ew
s.n o a a.g
o v/
st
o
ri
e s2 0 0 5/
s2 5 3 6
.h
tm
)
.D
uri
ng
th
e2 0 0 5 A
t
l
a nt
i
ch
u
rri
c an e
an
d p
r
e ci p i
t
at
io
n a nd f i
it
u
re
fl
o o
d
e ve
nt s
a r ep
r ed i
c
t
e
d
t
oin
c
r ea
s e(
Pa r r
y 19 9 8
;
G
r oi
sm
a n1
9 9 9
;
G
oi d
e nb
e rg
2 0 0
1
)
.R
ap i d
e n vi
r o nm
e nt
al
ch
a ng
e c a ni
m
p
a ct
b
ot
h
e c olo
g i
c al
sy
s t
em
s a nd h
um
a nh
e alt
h
.M
i
c r ob
e s,in
c
lu
d i
ng p
at
h
og
e n s,d i
sp
l
ay p
a rt
i
c ula r s u s c
e
p
t
i b i l i
t y t
o sm
al l
ch
an
g
e si
ne n v
ir o n
m
e
nt
al
c o nd it
i
o n s c a u s ed b
y
b
ot
h h
um
a n a nd
n at
u r al i
nfl
u e n c e s(
P
a e rl 2 0 0 3
)
.St
ud i
e so
f d
a
t
afr
o
m
a n c
i
en
t t
o
m
od
em
t
i m
e sh
a v el i
nk
ed
e n vi
r o nm
e
nt
al
ch
a ng
et
o ch
an
g
e si
nin
f
e ct
i
ou
sd i
s e a s ein
ci d
en
c e(
C
o
l w
el l 19 9 6
;
E p
st
ei
n
2 0 0
1
;
P
at
z et
al
.2 0 0 1
;
R
o s e et
al
.2 0 0 1
;
M
cM
i
ch
a el 2 0 0 4
)
.H i
st
o ri
ca
l
t
r an
si
t
i
o n s s u ch
a
st
h
efo r
m
at
i
o n of
ag
r a ri
an
s o ci
eti
e s an
d
c o
n
t
a ct
b
et
w
e
en
p
r e vio u
s
l
y
i
s ola
t
e
d
civ
i l i
z at
i
o n s al l
ow
ed f
o
r ch
a ng
e sin
th
e e c ol
og y
of
m i
c
r ob
e s.M
o r er
e c e nt
l y
, e n v
ir o n
m
e nt
al
ch
an
g
eh
a sb
e e n a s s o ci
at
ed w i
t
h
em
e rg
i
ng
p
at
h
og
e n s s u ch
as
B
o r r el
i
ab
u rg d
o rf
e ri
(
th
e c a u s at
iv e a
g
e nt
of
L y
m
eD i
s e a s e)
,W
e st
N i l
eV i
r u s,H
an
t
a vi
r u s an
d
ot
h
e r s(
E
p
st
ei
n2 0 0
1 ;
P
atz
et
al
.2 0 0
1 ; P
at
za
nd K
o v at
s2 0 0 2
;
H
u nt
e r2 0 0 3
)
.I
t
h
a sb
e e n s ug g
e st
ed
th
at
t
h
eb i
olo
g
ic r e s
p
o n s e st
o cl i m
ate v a r
i
at
i
o n sm
ay
b
eu n
d
e r e st
im
a
t
e
d
a n
d f
u
rt
h
e
r st
ud y
o
f d i
se
a s ed y
n am
i
c si
nt
h
e
c o nt
e xt
of
e n vir o n
m
e nt
al
ch
an
g
e
is n e c e s s a r
y
(Ep
st
ei
n
2 0 0 1
)
.N
at
u r al l
y
o c c i u ri
ng
V
i
b
ri
o sp
i
nth
eN R
E
i
n cl
ude
h
um
an
p
at
h
og
e n s s u ch
a
s;
V
i
br
i
op
a r ah
a em
ol
y
t
i
c u s an
d V
i
b
ri
o v ul
ni
fi
c u sw h i
ch
c an
c au s
ef
o
od
-b
o r n e
i l l
n es s t
h
r o ugh
c o n s u
m
p
t
i
o n of
c o nt
am
i
n at
ed
sh
el l fi
sh
.T h
e
s eo
rg
an
i
sm
s c an al
s o c a us
ew
o u nd i
nf
e ct
i
o n st
h
ro u
g h
e xp
o s u r e of
a n op
e nw
o u nd
t
o s e aw
at
e r o rla c e r a
t
io n s
w i
t
h
c o nt
am i
n
at
ed
s ub
m
e rg
ed
s
h
a rp
ob
j
e ct
s(
e.g
. oy
st
e r sh
el l
s)
.In
t
h
eU
ni
t
ed S
t
at
e
s,
V i br
i
o sp
.in
f
e ct
i
o n s a re
r e sp
on
si b le
f
o rt
h
e
s ec
o nd h i g h
e st
n um b
e r of
sh
el l fi
sh
a s s o ci
at
ed d i
s e a s e c a s e s a nd 9 5
%
of
al l
sh
el l fi
sh
A
n
ot
h
erm
em
b
e r of
th
eV i b
ri
og
e n u s,V
i
b
ri
o ch
ol
e r ae ,t
h
ei
nf
e ct
i
o u s ag
e nt
r e s
p
o
n si b l
ef
o r ch
ol
e r a, c a u s e sp
an
d
em i
c o ut
br e a
k
s of d i
s e a s e a r o u nd
t
h
ew
o rl d
a nd p
r o vi d
e sa
w
el l
-stu
d i
ed
e x am
p
l
e of
ab
r o ad l
y
d is
t
ri b
ut
ed
n at
u r al l
y
o c c u r rin
g
p
ath
og
en
.H
is
to r
i
c al
r e c o r
d
si
n
d ic a
t
et
h
a
t
ep i d
em
ic s
h
a
v e o c c u r r ed
a n
d
re
c u r re
d f
o rt
h
o u s a nd
s of y
e a r s.T h
e
s ee
p
i d
em
ic s
h
a v eb
e en
l i
nk
ed
t
o s o ci
al f
a ct
o r s,b
ut
al
s ot
o e n vi
r o nm
e nt
al
o n e s(
C
ol w
el l
1 9
9 6
)
.M
an
y f
ac
t
o r sh
a v eb
e e ns
h
ow
nt
oi
nf lu
e nc e
V.
c
h
ol
e
r a ep
r
e s en
c e an
d
ab
u nd
a n c e :te
m
p
e r at
u r e, sa
l i
n
it
y
,n
ut
rie
n
t
co n
c en
t
ra
t
i
on
s, an
d
a s s o ci
ati
on
sw i
t
h
ot
h
e r
o rg
an
i
sm
s su c
h
a sz o o
p l
a nk
to n
,p
h
y
t
op
l
a nk
t
o n , a nd
sh
el l fi
sh
(
K
ay
s n e re
t
al
.1
9 8 7
;
T
am
p
l in
et
al
.19 9 0
;
C
ol w
el l
19 9 6
;
H
u o et
al
.19 9 6
;
L i
p p
e
t
al
.20 0 3
;
L
o ui
s et
al
.2 00 3
;
M
o u ri
n o-
P
e r e z et a
l
.
2 0 0 3
;
B in s z
t
ein
et
al
.2 0 04
;
M
a ug
e ri
et
al
.2
0 0
4
)
.Se a s o n a
l
an
d
r ain
f
al l i
nf lu
e n c e sh
a v eb
e e nw
el l
-d
o c u
m
e nt
ed
(
P
a s c u al
et
al
.2 0 0 2
)
,l i
nk i
ng V
. ch
ol
e r a ei
n ci d
e n c ein
s om
ep
a rt
s of
th
ew
o rl d
t
om
o n s o on
r ain
f
al l
.N
e a rl
y
s
i m
ul
t
a n e o u s o utb
r e ak
sin
w i d
eg
e og
r ap
h i
c a r e a s of A
si
a a nd So u
t
h A
m
e ri
c ad
u rin
g
t
h
e7
*
p
an
d
em ic o
f
ch
o
le
r a
h
av e
l
ed
r e se a
r ch
e
r st
o
f
o cu
s on
t
h
ep
o s si b l
ew i d
e sp
r e ad
ef f
e ct
s of E l
N in
o e v en
t
s.Su c
h
e v e nt
s c o ul d m
od i f
y t
em
p
e r at
u r e an
d p
r e ci
p
i
t
at
i
o n,b
ut
als o
i
n c r e a s en
ut
ri
e nt
l
o
ad i
n
g
i
nc
o a st
al
z o n e sw h i
ch
c a n r e s ult
in
w i d
e sp
r e ad
al
g
al
a nd
z o op l
an
k
t
o nb l
oo
m
s(
C
ol w
el l 19 9 6
)
.P
ath
og
e ni
cV
ch
ol
e r a e a r eh
alo
t
ol
e r an
t
a nd
m
o r e c om
m
o ni
nw
a rm
e rt
r op
i
c al w
at
e r sb
ut
ca n
s u r viv
e
in
l
e s st
h
a n op
t
i m
al
c o nd it
i
o n si f w
at
e rte
m
p
e r at
u r e sa n
d /
o r o rg
an
i
cn u t
rie n
t
c o n c e nt
r at
i
o n s a r eh i
g
h
(
C
ol w
el l 19 9 6
)
.A
r e c e nt
stu
d
y
e x am
i
n ed
th
ed
y
na
m
i
c s of V.
ch
ole r a e
i
nr
ed
t
i d
ew
at
e r s{
L
i
ng
ul
od
i
ni
um p
ol
y
ed
r um
)
o nt
h
eC
al i fo r n
i
ac o a s
t
(M
o u ri
n o-Pe r e z e
t
al
.
2 0 0 3
)
.R
es u
lt
s s ug g
e st t
h
at
d i
s s ol
v ed
o rg
a nic
m
a
t
t
e rd
u ri
n
g
i
nt
e n s ep h
y
t
op l
a nk
t
o nb l
o om
sh
a st
h
ep
ot
e nt
i
al
t
o s up
p
o rt
e xp
l
o si
v eg
r ow
t
h
of V
. ch
ol
e r a ei
nA b
et t
e ru n
d
e r st
an
d i
n
g
of
V
. ch
ole
ra
ed
y
n
am
ic s
in
t
h
e en
vir o n
m
en t
h
a s ai d
ed
d
e v elo
p
m
e nt
of h
e alt
h
an
d
m
an
ag
e
m
e nt p
r a ct
ic e s
t
o r ed
u c ed i
s e a s ei
n ci d
e n c e.F
o r e x am
p l
e,
a s
i m p l
ef i lt
r ati
o nm
e
th
od h
a sb
e e n em
p
lo
y
ed
t
oh
el
p
r em
o v e z o op
la
n
k
t
on
at t
a ch
ed
V
.c
h
ole r a e
fr
o
m d
rin
k i
ng
w
at
e rin
B
a ng l
a
d
e sh
(
H
u o et
al
.19 9 6
;
C
ol w
el l
et
al
.2 0 0 3
)
.A f
u
t
u r eg
o al i
st
od
e v elo
p l
a rg
e s c al
em
od
el
sb
a s ed i
np
a rt
o n s ate
l l i
t
ei m
ag
e ry
t
h
at
c o ul d h
el
p
a s s e s sr
i
sk
an
d p
re
v e nt
e xp
o su r
e
t
h
ro
ugh
e a rl
y
w
a r nin
g
sy
ste
m
s a nd
ta
rg
e
te
d p
r e ve
nt
at
i
v ep
r a ct
i
c e s.V
. ch
ol
e r a eh
a sn
ot
p
o s ed
a si g
n
i fi
c an
t
p
r ob l
em
in
t
h
eU
ni
te
d St
at
e si
n
r e c en
t y
e a r s,
b
u
t
e n v
ir o n
m
e nt
al
st
ud i
e sh
a v e sh
ow
nt
h
at t
h i
s o rg
an
is
m
c a n r e sp
o nd
t
o ch
an
g i
ng
e n vir o n
m
e nt
al
c o n
d i
t
i
o n s.L
e s s o n sl
e a r n ed fr
om
t
h
e e c olo
g
y
of
t
h i
sm i
c r ob
em
ay
ap p l y
t
o oth
e r s a sw
el l
,p
a rt
i
c ula r
l
y t
h
o s ei
n
t
h
e s am
eg
e n u s.O
ne
e x am p l
e of
a r ap
i d
e n vir o n
m
e nta
l
ch
an
g
ed ir e c
tl
y
af f
e ct
i
ng
d is e a s e
i
n
ci d
e n c eo c c u r r e
d d
u ri
ng
t
h
es
um m
e r of 2 0 0 5
,w h
e nH
u r ri
c an
eK
a
t
ri
n
a st
r u ck
t
h
eG
ul f C
o a st
of
t
h
eU
ni
t
ed St
at
e s o nA
ug
u st
2 9
th
a s ap
ow
e rf
ul
c at
eg
o ry
3
sto r
m
.H
e a vy
r ai
n
s an
d
at
i d
al
s u rg
eo
f
up
t o
12 fe e
t
r e s ult
ed i
nm
a
s siv
e
fl
o od i
ng
of l
ow
-l y i
n
g
a r e a si
n
clu
d i
ng t
h
e
u rb
a
n ce n
t
er
of
N
ew O
rl
e a n s,L
o ui
si
a n a.I
nth
e aft
e rm
at
h
of
th i
s st
o rm
,t
h
e ri
sk
o
f d i
s e a s ew
a sg
r e at
l
y
in c r e a s e
d
,p
a rt
ic u
l
a rl
y
,t
h
e ri
sk
of w
at
e rb
om
ed i
s e a s e s.I
nt
h
ew
ee
k
sf
ol lo
w i
n
g
th
e st
o rm
,2
2
n
e
w
ca
s e so
f Vi
b
ri
oi l l
n ess
w
e
r ei d
e nt
i f i
ed w it
h fi
v ed
e at
h
s.T h
r e e of
t
h
e s em
o rt
al i
t
ie
sw
e
r ec a u s e
d b
y
V
. v ul
ni
fi
c u s a nd
tw
ob
y
V
.p
a r ah
a em
ol
y
t
i
c u s(
C D C 2 0 0 5
)
.F
ut
u r ew
a
t
e rb
om
e
d i
se a s
e
p
r e v e nt
io n
a n
d
re
m
ed i
at
i
o n ef f
o rt
sw i l l
r
eq
ui
r e ef f
o rt
s
in
a
w i d
e v ar
i
et
y
of
d i
s
ci p l i
ne
s.T h
e
e co
l
og i
c al
st
u
d y
o
f w
a
t
e rb
o
m
ed i
s ea
s e,p
a rti
c
ula r
l y V
i
br
i
o sp
, c o ul d h
el p
i m p
r o v ep
r ed i
ct
i
o n s of i
t
s o c c u r r e n c ei
n a ch
an
g
in
g
e n vir o n
m
e nt
a nd
r ed
u c e e xp
o s u r e.E
c ol
og i
c al
st
u
d
y
an
d p
r ed i
ct
iv
em
od
els
a r ei m p
o rt
an
t
c om p
on
e nt
s of
th
e st
ud y
of
r ap i d
e
n vir
o
im
i e nta
l
ch
a ng
e s s u ch
a
s st
o rm
e v e nt
s, a nd
m
o
r eg
r ad
u
al
e n vir o i
m
t
h
o s ep
r od
u
c ed b
y
eu
t
r op
h i
c at
i
on
,w h i
ch h
av
et
h
ep
ot
en
t i
al
t
o af f
e ct
e c o sy
st
em
an
d
h
i un
an
h
e al
t
h i
n co
a st
a
l
c om
m
u ni
t
i
es
.S
t
ud y
S
i t
eT
ob
et t
e r un
d
e r st
a nd
t
h
e e c ol
o
g y
of
a
g
r o up
of w
at
e rb
om
ep
at
h
og
e n si
nt
h
e c o nt
e xt
of
a
n
t
h
r op
og
e ni
c ch
an
g
e, a16 m
o nt
h
st
ud
y
of V
i
b
ri
o sp
.i
nt
h
eN R E w
a s c o nd
u ct
ed
.T h
eN R E
i
n
E
a st
e r nN
o rt
h C
a r ol i
n
a(
N C
) (
F i g
u
r e1
)
p
r o vi d
e s an
i d
e al
st
u
d
y
si
te
a sp
a rt
of
t
h
eP
am l i
c oS
o un
d
e st
u a ri
n
e sy
st
em
,f
o rm
i
ng t
h
e s e c o nd l
a rg
e st
l
ag
o o n al
e st u
a ry
i
nt
h
eU
ni
t
ed S
t
at
e s.I
t
i
s a sh
al l
ow
,b
a r-
b
ui l
t
e st
u a ry
w i
t
h m i
ni
m
al
t
i d
al i
n
f l
u e n c e a nd f l
ow
sd
om i
n at
ed b
y
w i
nd
an
d
r
i
v e ri
nf l
ow
(
L
u et t
i
ch 2 0 0 2
)
.T h
e16
,
0 0 0 k
m
^w
at
e r sh
ed h
a s r u r al
, u rb
a n, a nd
ag
ri
c ul
t
u
r al
i
np
ut
s an
d i
s c o n si d
e re
d
t
ob
e
r ap i d l
y
u rb
a ni
zi
ng
(
B
oy
e r1
9 9 3
)
.I
t
i
n cl
ud
e sc
o a st
al
c o
m
m
u ni
t
i
e st
h
a
t
d
ep
e n
d h
ea
vi l y
o nf
i sh i
ng
, aq
u a c ul
t
u r e, an
d
t
o u ri
sm
t
o s u st
ai
nt
h
e e c o n om
y
a s
w
el l
a si
nl
a nd
c om
m
u ni
t
i
e sw h
e r ef
a rm i
ng
an
d
ot
h
e rb
u si
n e s s e sp l
ay
an
i m p
o rt
an t
r ol
e
.T h
eN R E h
a sb
e e nw i d
el
y
st
ud i
ed i
nt
e rm
s of w
at
e rq
ua
l i
t y
a nd
m
o ni
t
o r ed f
o r a sp
an
o
f
o v e r2 0
y
e a r st
h
r o ug h m
ul
t
i
p
l
ep
r oj
e ct
s s u ch
a sN
R E
M
od
el i
ng
a nd
M
on
i
t
o ri
ng
(
M
O D
M
O N
)
p
r oj
e ct
(
h
t t
p
:/ /w w w
.m
a ri
n e.u n
c.ed
u/
n e u se
/m
od
m
on
)
.T h i
s
r e se
a rc
h h
a
si
nc
l
ud
e
d
st
udy
of
ch
em
i
c al
an
d
n ut
ri
e nt
i
np
ut
st
h
at
af f
e ct
p h
y
t
op
l
a nk
t
on
d y
n am
i
c s a nd
e u
t
r op
h i
c at
i
o n , an
d m
od
el i
ng
of
p
h
y
si
c al
p
a r am
et
e r s a nd
t
r op
h i
c st
r u ct u
r e.I
nm
o r e r e c e nt
y
e a r st
h
e r eh
a sb
e e n ag
r ow i
ng
em p h
a si
so
nt
h
es
t
ud
y
o
f
ad d i
t
i
o n al
m
i
c r ob i
al
c om
m
un
i
t
i
e s(
i
.e
. ot
h
e rt
h
a np h y
t
op l
a nk
t
o n)
.P
ri m
a ry p
r od
u ct
i
o ni
nt
h
eN R E i
s ni
t
r og
e nl i
m
i
t
ed
t
h
r o ug
h
o ut
m
u ch
of
t
h
ey
e a r(
P
a e rl
19 9 8
)
.N i
t
r og
e nl
o ad i
ng
t
ot
h
e e st
u a ry
c om
e sfr
o
m
a
v
a
ri
et
y
o
f p
oi
nt
an
d
no
n-p
oi
nt
s o u r c e si
n cl
ud i
ng
ag
ri
cu
l
t
u
r e,m
u ni
ci
p
al w
a
st
ew
at
e r,r e
l
e a s e st o
t
h
ew
at
e r an
d
ai
r sh
ed
.E
ut
r op h i
c at
i
on
r e s uUi
n
g fr
om
i
n
c r e a s ed
n
i
t
r og
e nl
o ad i
n
g
h
a sl
ed
t
o ad
et
e ri
o r at
i
o n of w
at
e rq
u al i
t y
, a nd
t
h
eN
R E
d i
sp
l
ay
st
y p
i
c al
ch
a r a ct
e ri
st
i
c s of
ad
eg
ra
d
ed
t
e
m p
e r at
e e st
u a ry
w i
t
h
r eg
ul
a r o c c u r r e n c e s of p l
a nk
t
o ni
c al g
al b l
o om
s(
P
a e rl 19 9 8
;
B
ai
rd 2 00 4
)
.T
y
p i
ca
l l
y
,
b l
o om
s a r ed
om i
n at
ed b
y
cy
a n ob
a ct
e ri
ai
nt
h
e up
st
r e am
ol i g
oh
al i
ne
w
at
e r s, a nd d i
n
ofl
ag
el l
at
e s a nd
c ry p t
om
o n ad
si
nt
h
ed
ow
n st
r e am
m
e s oh
al i
n e z o n e.T
h
el
o c at
i
on an
d d
u r at
i
o n of
t
h
e s eb l
o om
s sh
ow h i
g
h i
nt
e r a nn
u al
v a ri
ab i l i
t
y
.T
h i
sh i g h
e r r at
e of
p
r od
u
ct
i
vi
t
y
c an
l
e ad
t
ot
h
e a c c um
u
l
at
i
on
of
o rg
an
i
c c a rb
on
a nd l
ow
o xy g
en
l
e v el
s
r e su
l
t
i
n
g
i
nh
y
p
o xi
a
a nd f
i shk i l l
s(
P
a e rl 19 9 8
;
P
a e rl 19 9 9
)
.I
n19 9 7
,t
h
eA
m
e ri
c an
R i
v e r sF
o un
d
at
i
o nd
e si g
n at
ed
t
h
eN
e us
eR i
v e ra
s o n e of
t
h
e
10
m
o st
-t
h
r e at
e n ed
ri
v e r si
nt
h
eU
ni
t
ed S
t
at
e s.A
r e c e nt
st
ud
y
d
em
o n st
r at
ed
t
h
at
fr
e e-l i
vi
ng
b
a ct
e ri
al b i
om
a s si
s o nt
h
e s am
e o rd
e r of
m
ag
ni
t
u
d
e a sp
h
y t
op l
a nk
t
o n(
B
ai
rd 2 0 0 4
)
T h
u s,m
i
c r ob
e s a r e a ni m p
o rt
an t
p
a rt
of
t
h i
ss
y
st
em
a nd
ch
an
g
e si
ni
np
ut
sfr
om
t
h
ew
at
e r sh
ed d
u et
o ag
r ow i
ng p
op
ul
at
i
o n a nd
ch
an
g
i
n
g
a c