Las plantas tienen una serie de barreras constitutivas que incluyen una pared celular rígida, enzimas antimicrobianas y metabolitos secundarios que dificultan el acceso del patógeno y se denomina genéricamente resistencia específica de especie o resistencia “non host” (Thordal-Christensen, 2003). Cuando el patógeno logra superar esta barrera, aún
puede ser reconocido a nivel de la membrana plasmática celular dado que durante el ataque, el patógeno libera gran cantidad de elicitores que son reconocidos y activan en la planta la respuesta de defensa inducida (Thordal-Christensen, 2003; Mysore y Ryu, 2004). Los patógenos que superan la resistencia específica colonizan la planta siguiendo diferentes estrategias, dividiéndose de forma genérica entre patógenos biotrofos y necrotrofos, aunque algunos patógenos se comportan de manera diferente según las condiciones o su ciclo vital.
2.2.1. Patógenos necrotrofos
Los patógenos necrotrofos crecen sobre tejido vegetal que matan mediante la secreción de toxinas y enzimas e incluyen géneros como Botrytis, Alternaria y Plectosphaerella (Glazebrook, 2005). En los tejidos afectados por patógenos necrotrofos se produce una acumulación de ROS y muerte celular que promueve la propagación de la infección (Govrin y Levine, 2000). La cutícula interviene en la regulación de la defensa contra estos patógenos, ya que mutantes con alteraciones en la cutícula muestran inmunidad total a Botrytis cinerea (Bessire et al., 2007; Chassot et al., 2007). Además, los OGAs liberados de las paredes celulares inducen también múltiples respuestas de defensa en respuesta a necrotrofos independientemente de la señalización de JA, Et o SA (Ferrari et al., 2007). No obstante, el JA y el Et cooperan para la activación de la expresión de genes de defensa en las respuestas contra este tipo de patógenos (Xu et al., 1994; Penninckx et al., 1998). Los mutantes afectados en la síntesis o señalización de cualquiera de estas dos hormonas son incapaces de inducir respuestas de defensa y son más susceptibles al ataque de patógenos (Knoester et al., 1998; Vijayan et al., 1998; Staswick et al., 1998; Thomma et al., 1998; 1999). En la vía de señalización mediada por JA y Et en respuesta a patógenos necrotrofos tienen una función central los FT ERF1 y ORA59, que requieren para expresarse ambas hormonas. Los dos FT actúan por debajo de COI1 y ETHYLENE INSENSITIVE 2 (EIN2) y regulan la expresión de un amplio número de genes que responden tanto a Et como a JA, integrando ambas señales para la activación de genes de defensa (Lorenzo et al., 2003; Pré et al., 2008). Las plantas transgénicas que sobreexpresan
ERF1 tienen aumentada la resistencia ante varios hongos necrotrofos (Berrocal-Lobo et al.,
2002; Lorenzo et al., 2003; Berrocal-Lobo y Molina, 2004), al igual que las plantas sobreexpresoras de ORA59 (Pré et al., 2008). Aunque se había descrito una función antagonista entre el ABA y la ruta de JA/Et (Anderson et al., 2004), recientemente se ha otorgado al ABA un papel clave como regulador positivo en las respuestas de defensa
contra algunos patógenos necrotrofos (Adie et al., 2007b). El ABA es necesario para que se produzca la síntesis de JA, sugiriendo que la acumulación de ABA precede a JA en la activación de las respuestas de defensa (Adie et al., 2007b).
2.2.2. Patógenos biotrofos
Los patógenos biotrofos, entre los que se encuentran las especies del género Pseudomonas y Xanthomonas así como hongos oomicetos, desarrollan estructuras especializadas de alimentación (haustorios) que utilizan para extraer nutrientes de células vivas del huésped (Glazebrook, 2005). Durante la evolución, cepas de diferentes organismos fitopatógenos han ido adquiriendo factores de virulencia que les han permitido suprimir o evadir los mecanismos de defensa vegetal, y una vez iniciada la infección, multiplicarse, progresar sistémicamente invadiendo otros tejidos y desencadenar finalmente enfermedad en la planta hospedadora. La interacción entre estos patógenos virulentos y las correspondientes plantas susceptibles se denomina interacción compatible (IC). Sin embargo, en otros casos, algunos cultivares de las especies vegetales susceptibles, han coevolucionado con los factores patógenicos desarrollando genes de resistencia (R), que codifican proteínas que le sirven a la planta para reconocer específicamente a los factores de avirulencia de cepas patogénicas y protegerse de las infecciones producidas por los patógenos evitando la enfermedad. La mayoría de genes R codifica proteínas NBS-LRR y en Arabidopsis, los genes R más estudiados son los genes RPM1 y RPS2 que codifican proteínas que reconocen a las proteínas de avirulencia patogénicas avrRpm1 y avrRpt2. En estos casos, los patógenos avirulentos que expresan genes de avirulencia (avr) dan lugar a interacciones de tipo incompatible (II) definida por la interacción gen a gen (gen avr con gen R) (Flor, 1971; revisado por Innes, 1998; Cohn et al., 2001; Nimchuk et al., 2003; Jones y Dangl, 2006; Bent et al., 2007). Diferentes cascadas de transducción de señales conectan el reconocimiento del patógeno con la respuesta defensiva a través de segundos mensajeros. Entre los principales segundos mensajeros producidos muy tempranamente ante infecciones se encuentran cambios en el nivel de Ca2+ citosólico, la producción de NO y ROS conjuntamente con la activación post-traduccional de cascadas MAPK y la variación de flujos iónicos (Scheel et al., 1998, Romero-Puertas y Delledonne, 2003; Romero-Puertas et al., 2004, Nürnberger et al., 2004; Zeier et al., 2004; Mur et al., 2006a; Torres et al., 2006). Estos procesos conducen finalmente a la HR y, como consecuencia, a una rápida muerte celular programada alrededor del punto de entrada del patógeno que limita el
establecimiento y la proliferación de éste (Dangl y Jones, 2001; Nimchuk et al., 2003; Abramovitch y Martin, 2004; Belkhadir et al., 2004; Nürnberger et al., 2004). La HR está programada genéticamente y sometida a numerosos mecanismos de control, tanto para activar su iniciación como para limitar su progresión (Mayda et al., 1999; Lorrain et al., 2003). Se ha propuesto que el H2O2, generado de la explosión oxidativa provocada por el patógeno, funcionaría como un regulador de la muerte celular que ocurre durante la HR (Lamb y Dixon, 1997; Alvarez et al., 1998; Bolwell, 1999; Mittler et al., 1999; Grant y Loake, 2000; Huffaker y Ryan, 2007). La activación de la respuesta defensiva HR activa a su vez una respuesta sistémica en la planta cuya función es aumentar la capacidad defensiva contra subsiguientes infecciones por patógenos virulentos y que se conoce como SAR (Glazebrook, 2001; Durrant y Dong, 2004; Beckers y Spoel, 2006). La respuesta SAR es efectiva contra un amplio espectro de patógenos, incluyendo bacterias, hongos y virus (Ryals et al., 1996; Sticher et al., 1997; Delaney, 2000; Durrant y Dong, 2004), y conlleva la activación de numerosos genes de defensa entre los que se encuentran los genes PR (Ward et al., 1991; Glazebrook, 1999; 2001; Maleck et al., 2000). A partir de estudios donde se correlacionaban niveles elevados de SA con la inducción de genes PR y mayor resistencia (Métraux et al., 1990; Malamy et al., 1990; Ward et al., 1991; Friedrich et al., 1996; Lawton et al., 1996; Gorlach et al., 1996; Clarke et al., 2000; Jirage et al., 2001) y, por otra parte, deficiencia de SA con alteración de la resistencia basal y la SAR (Delaney et al., 1994; Dewdney et al., 2000; Wildermuth et al., 2001; Dong, 2001; Nawrath et al., 2002), se propuso que el SA era la molécula señal clave en la activación de la respuesta SAR. Posteriormente, se comprobó que aunque necesario para activar SAR, el SA no es la señal móvil que activa esta respuesta (Vernooij et al., 1994). Estudios posteriores sugirieron que moléculas de naturaleza lipídica podrían tener una función en la señalización de SAR a larga distancia y en general en la respuesta defensiva (Maldonado et al., 2002; Nandi et al., 2004; Shah, 2005). En Arabidopsis, se ha descrito a los JAs como componentes esenciales para el establecimiento de la respuesta SAR, ya que mutantes afectados en la biosíntesis o señalización de JA no pueden establecer la respuesta SAR frente a un patógeno avirulento (Truman et al., 2007). En tabaco, recientemente se ha descrito que el MeSA es la señal móvil necesaria para activar SAR (Park et al., 2007). NPR1/NIM1/SAI1 es el componente central en la señalización de SAR. El mutante npr1/nim1/sai1, que acumula niveles elevados de SA después de la infección, es altamente susceptible a patógenos (Cao et al., 1994; Delaney et al., 1995; Glazebrook et al., 1996) y la sobreexpresión del gen confiere a
la planta resistencia frente a un amplio espectro de patógenos biotrofos (Cao et al., 1997; 1998; Friedrich et al., 2001; Chern et al., 2001; 2005).