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Resumen

Se analiza el origen, introducción, efectos en fauna nativa y amenazas al ambiente que podrían oca- sionar 39 especies de crustáceos, que incluyen especies exóticas confirmadas, invasoras potenciales y aquéllas cuyo estatus está por confirmarse. Ocho especies corresponden a los cirrípedos (percebes) y 21 a los peracáridos, que incluyen 12 especies de anfípodos, seis de isópodos, dos tanaidáceos y una especie de misidáceo. También se reconocen 10 especies de crustáceos decápodos, de las cuales cuatro son invasoras establecidas en ambientes de agua dulce o salobre de México. Dentro de este grupo están incluidas especies de camarones, langostinos, cangrejos braquiuros y acociles.

ABSTRACT

We analyze the origin, introduction, effects on native fauna, and environmental threats that could be caused by 39 species of crustaceans, including species with confirmed exotic status, potentially invasive species, and species whose status is yet to be confirmed. Eight species belong to the cirripeds (barnacles) and 21 belong to the peracarids and include 12 species of amphipods, six species of isopods, two tanaid- aceans, and one species of mysid. We also discuss 10 species of crustacean decapods, four of which are known as invasives of brackish or fresh water environments. This group includes decapod crustaceans species of penaeid shrimps, caridean shrimps, brachyuran crabs, and crayfish.

ciRRípedos

Los cirrípedos son un grupo de crustáceos con dife- rentes adaptaciones ecológicas que incluye más de 1 500 especies marinas (Celis, 2009); la mayor diversi- dad corresponde a los torácicos, con más de 1 100 es- pecies (Young y Ross, 2000), que viven de manera sésil en una variedad de sustratos inertes o vivos. A este grupo se le conoce comúnmente como “percebes”, son los más conspicuos organismos incrustantes en el mundo y se encuentran por lo general en los cascos de barcos o pilotes de muelles (Galil et al., 2011). Tam- bién son residentes comunes en los cuerpos duros, conchas o caparazones de organismos de interés co- mercial, por lo que pueden ser introducidos en nuevas regiones del mundo por el transporte marítimo (Carl- ton, 2011). No existe una revisión global de percebes exóticos, a pesar de que hay muchas especies; su dis- tribución moderna se debe a la traslocación por las actividades humanas. Entre los vectores principales de introducción de percebes a nuevas áreas están las bo- yas, los tanques de lastre de los barcos, proyectos de restauración de ecosistemas (trasplante de organis- mos), plástico a la deriva y etiquetas de marcaje para organismos marinos (Galil et al., 2011).

En México hay pocos estudios sobre la distribución de cirrípedos torácicos; en la literatura reciente desta- can los trabajos de Zullo (1991), Young y Ross (2000), Celis (2004; 2009), Gómez-Daglio (2006) y Celis et al. (2007). El producto de estos estudios aporta 21 especies de balánidos para la costa mexicana del golfo de México y 60 especies de torácicos para el Pacífico mexicano (Celis, 2009).

distribución actual de percebes exóticos en méxico De acuerdo con la Conabio (www.conabio.gob.mx), Okolodkov et al. (2007), Celis (2009), Galil et al. (2011) y Mendoza et al. (2011a) son ocho las especies de percebes exóticos en las costas mexicanas (cuadro 1, figura 1).

Amphibalanus amphitrite

Origen: Indo-Pacífico (Young y Ross, 2000; Galil et al., 2011).

Introducciones: en el Pacífico oriental la primera intro- ducción se registra en 1914 para las costas de Califor-

nia (Henry y McLaughlin, 1975). Posteriormente, esta especie fue localizada en las costas del golfo de Califor- nia (San Felipe, Baja California; San Carlos y Guaymas, Sonora; La Paz, Baja California Sur); en Acapulco, Gue- rrero; en Panamá y Perú (Henry, 1960; Henry y McLaughlin, 1975; Spivey, 1976; Young y Ross, 2000; Pitombo y Ross, 2002; Gómez-Daglio y González, 2006; Galil et al., 2011; Hendrickx, 2012). En el Atlán- tico oeste, incluyendo el golfo de México (en adelante,

gmx), la primera introducción de esta especie es regis-

trada en 1940 en costas de Brasil (de Oliveira, 1941). Este percebe también ha sido ubicado en las costas de Virginia, Nueva Inglaterra, Carolina del Norte, Florida, Texas, las Bermudas, Venezuela, Argentina y Brasil (Henry y McLaughlin, 1975; Gittings et al., 1986; Galil et al., 2011; Mendoza et al., 2011a). Gittings (2009), considera que A. amphitrite tiene una distribución am- plia en el gmx. En México, su presencia fue registrada

en la laguna de Términos, Campeche (Celis, 2004; 2009).

Observaciones: Amphibalanus amphitrite es considerada cosmopolita en las regiones tropicales y subtropicales del mundo (Celis, 2009; Gittings, 2009); esta especie se localiza comúnmente en sustratos duros de la zona intermareal de bahías y estuarios (Gittings et al., 1986; Gittings, 2009), y podría ser confundida con otros percebes de bandas rosas en sus valvas. Por ejemplo, Galil et al. (2011) mencionan que el reexamen de po- blaciones desde California hasta Sudamérica podría revelar la presencia críptica de A. venustus o A. reticu- latus, que han sido transportadas por barcos desde hace siglos del Indo-Pacífico al Pacífico oriental. En varios estudios se ha documentado la coexistencia de A. amphitrite con otros percebes, como Chthamalus fragilis, Amphibalanus eburneus, A. improvisus, A. subal- bidus y Balanus crenatus. La introducción de A. amphi- trite en la costa atlántica de Florida ha tenido efectos negativos en la abundancia del ostión nativo Crassos- trea virginica (Boudreaux et al., 2009).

Amphibalanus eburneus

Origen: Atlántico del noroeste, incluyendo el gmx (Young

y Ross, 2000; Gittings, 2009; Galil et al., 2011).

Introducciones: en el Pacífico este, el primer registro como especie exótica en 1959, en el golfo de California (Guaymas, Sonora) (Henry y McLaughlin, 1975). Poste- riormente, A. eburneus fue localizada en la laguna Man-

zanillo, México (Henry y McLaughlin, 1975), Panamá (Newman, 1964) y California (Cohen et al., 2005). Otros registros en México corresponden a muelles de Mazatlán, Sinaloa, y lagunas costeras cercanas (Henry y McLaughlin, 1975; Páez-Osuna et al., 1999; Salgado- Barragán y Hendrickx, 2002; Galil et al., 2011).

Observaciones: la traslocación de esta especie nativa del Atlántico oeste hacia las costas del Pacífico se relaciona con el comportamiento incrustante, sobre todo en bar- cos (Galil et al., 2011). En la costa del gmx, donde tiene

una amplia distribución, A. eburneus no es considerada exótica; tiene preferencia por los sustratos duros de am- bientes estuarinos, pero es considerada eurihalina (Git- tings, 2009). Este percebe fue registrado recientemente en lagunas costeras de Tamaulipas, Veracruz y Campe- che (Celis, 2004, 2009; Celis et al., 2007).

Amphibalanus improvisus

Origen: Atlántico del noroeste (Young y Ross, 2000; Galil et al., 2011).

Introducciones: en el Pacífico oriental, el primer registro de A. improvisus como especie exótica corresponde a años previos a 1854 en Ecuador y la costa oeste de Co- lombia (Darwin, 1854). Posteriormente, en 1853 y 1889 fue registrada en las costas de California (Carlton y Zullo, 1969) y el golfo de California (Henry y McLaugh- lin, 1975), respectivamente. Todas estas invasiones do- cumentadas son las primeras registradas de cualquier especie marina para la costa del Pacífico del norte y sur de América (Galil et al., 2011). En la costa del Pacífico de Norteamérica invadió las costas de Columbia Britá-

nica hasta la parte central de California (Carlton, 1979a) y el golfo de California, incluyendo Puerto Va- llarta, Jalisco (Henry y McLaughlin, 1975; Celis, 2009). En el Pacífico sur, A. improvisus invadió las costas de Colombia, Ecuador y Perú (Darwin, 1854; Henry y McLaughlin, 1975; Pitombo y Ross, 2002).

Observaciones: esta especie fue recolectada en las costas de California (1853) pocos años después de la fiebre del oro, cuando arribaron cientos de barcos del océano Atlántico, en cuyos cascos esta especie viajó como fau- na incrustante (Galil et al., 2011). Otro vector de intro- ducción de A. improvisus fue el envío comercial de os- tión del Atlántico después de 1869 (Mooi et al., 2007). A. improvisus es considerada cosmopolita y habita am- bientes estuarinos de regiones tropicales y templadas. Sin embargo, también ha sido encontrada en lagunas de agua dulce (Zullo et al., 1972; Carlton, 1979). Las poblaciones de este percebe no son exóticas en la costa del gmx, donde tiene una amplia distribución (Gittings

et al., 1986; Gittings, 2009). Henry y McLaughlin (1975) y Celis (2009) registraron a A. improvisus para la costa de Veracruz. Se desconoce la localidad tipo de A. improvisus (Young y Ross, 2000).

Amphibalanus reticulatus

Origen: Indo-Pacífico (Galil et al., 2011).

Introducciones: en el Pacífico oriental la primera inva- sión ocurrió en el golfo de California (Mazatlán, Sina- loa), en 1984 (Laguna, 1985). Posteriormente se con- firma su presencia en el golfo de California (La Paz, Cuadro 1. Lista de cirrípedos torácicos exóticos

confirmados en las costas mexicanas Especie Golfo de California Pacífico de México Golfo de México Amphibalanus amphitrite X X X A. subalbidus X A. eburneus X X A. improvisus X X A. reticulatus X X X Balanus trigonus X Megabalanus coccopoma X

M. tintinnabalum X X _{Amphibalanus amphitrite}

Amphibalanus eburneus Amphibalanus improvisus Amphibalanus reticulatus Amphibalanus subalbidus Balanus trigonus Megabalanus coccopoma Megabalanus tintinnabalum

Baja California Sur) (Gómez-Daglio y González, 2006). A. reticulatus también se ha establecido en las costas de Panamá (Cohen, 2006) y Ecuador (Young y Ross, 2000; Gómez-Daglio y González, 2006). Sin embargo, Pitombo y Ross (2002) cuestionaron su establecimien- to y presencia en Ecuador. En el Atlántico occidental, A. reticulatus fue detectada primeramente en Puerto Rico (Henry y McLaughlin, 1975). Posteriormente in- vadió las costas de Trinidad (Henry y McLaughlin, 1975), Florida (Moore et al., 1974), Luisiana (Thomas, 1975), Panamá (Spivey, 1976), Colombia (costa del Atlántico) (Young y Campos, 1988) y costas de Brasil (Farrapeira-Assunção, 1990; Young, 1995; Ferreira et al., 2009; Neves et al., 2007; Neves y da Rocha, 2008). En el gmx esta especie es considerada exótica (Gittings,

2009; Mendoza et al., 2011a). La única invasión de A. reticulatus es en la laguna de Términos y Ciudad del Carmen, Campeche (Celis, 2004; 2009), pero es pro- bable que tenga una mayor distribución a lo largo de la costa mexicana del gmx, así como en las costas del Pa-

cífico de México.

Comentarios: Amphibalanus reticulatus ha sido confun- dida con A. amphitrite (Thomas, 1975; Galil et al., 2011). En varios estudios se ha comprobado el despla- zamiento de A. amphitrite por A. reticulatus (Henry y McLaughlin, 1975; Thomas, 1975; Farrapeira, 2010). En aguas cálidas del gmx, A. amphitrite domina la co-

munidad incrustante (Gittings et al., 1986). Por otro lado, A. reticulatus también domina la comunidad in- crustante de las plataformas petroleras del centro de Luisiana y este de Texas (George y Thomas, 1979; Galil et al., 2011). Dentro de su rango natural, A. reticulatus es residente de costas rocosas naturales y es difícil que se establezca en ambientes rocosos artificiales (George y Thomas, 1979).

Amphibalanus subalbidus

Origen: Atlántico noroeste, desde la bahía Chesapeake (Henry y McLaughlin, 1975) hasta el gmx (Gittings et

al., 1986; Gittings, 2009) y Trinidad (Henry, 1974). Introducciones: en el Pacífico oriental, introducida al golfo de California (delta del río Colorado, Sonora) en 1989 (Van Syoc, 1992). Esta población de Sonora pro- bablemente proviene del gmx, por actividades relacio-

nadas con la maricultura de camarón (Galil et al., 2011). En las costas del Atlántico occidental, introdu-

cida en Paraíba y Pernambuco, Brasil (Young, 1994; Farrapeira et al., 2007; Galil et al., 2011).

Observaciones: A. subalbidus habita generalmente en estuarios de regiones tropicales y templadas del Atlán- tico occidental (Celis, 2009; Gittings, 2009), así como en cuerpos de agua con baja salinidad, como ríos cer- canos a los estuarios (Gittings et al., 1986). En el gmx

no es considerada exótica (Gittings, 2009); se ha regis- trado en las costas de Tamaulipas (Celis et al., 2007; Ce- lis, 2009) y Veracruz (Henry y McLaughlin, 1975; Celis, 2004; 2009).

Balanus trigonus

Origen: Pacífico (Galil et al., 2011).

Introducciones: en el Atlántico occidental, el primer es- tablecimiento de una población de B. trigonus ocurrió en 1864 en costas de Brasil (Müller, 1867; 1868). Otras invasiones ocurrieron en 1879 en las Antillas (Pilsbry, 1916) y en 1961 en las costas de Florida y Carolina del Norte (Moore y McPherson, 1963; Williams et al., 1984). Actualmente esta especie tiene una amplia dis- tribución exótica en el Atlántico occidental, desde Ca- rolina del Norte (Zullo, 1992) hasta Argentina (Spivak et al., 1975; Young, 1994), y es abundante en el gmx

(Gittings et al., 1986; Gittings, 2009). Esta especie qui- zá fue introducida en el gmx después de 1961, ya que

previamente no era conocida (Moore y McPherson, 1963). Laguna (1985) y Celis (2004; 2009) registran por primera vez a B. trigonus en aguas mexicanas del

gmx, en particular para el puerto de Veracruz. Poste-

riormente, Celis et al. (2007) registran la segunda inva- sión de B. trigonus en México, para las costas de Soto la Marina, Tamaulipas. Para ampliar los conocimientos sobre la distribución de esta especie en las costas mexi- canas del gmx es necesario un mayor esfuerzo de reco-

lección en campo y de revisión taxonómica.

Comentarios: el vector que facilitó la entrada de B. tri- gonus a las costas del Atlántico occidental fueron los barcos que alojaban fauna incrustante, desde 1850 (Galil et al., 2011). Zullo (1992) sugiere que B. trigo- nus colonizó primero el Atlántico sur y después se dis- persó hacia el norte por barcos balleneros de Nueva Inglaterra y de Europa. Otro vector de dispersión de esta especie son las tortugas marinas, al menos en el Atlántico norte (Cabo Hatteras) (Zullo y Bleakney, 1966). Gittings (2009) establece que B. trigonus es cos- mopolita en aguas templadas y tropicales.

Para el Pacífico de México, B. trigonus no se consi- dera exótica y fue registrada por Pilsbry (1916) y Hen- ry y McLaughlin (1975) en varias localidades del golfo de California y la costa oeste de la península de Baja California, así como las costas de Sinaloa, Nayarit y Colima.

Megabalanus coccopoma

Origen: Pacífico tropical oriental (Newman y McCon- naughey, 1987; Galil et al., 2011).

Introducciones: en el Atlántico occidental, la primera invasión de M. coccopoma fue en el sur de Brasil (La- combe y Monteiro, 1974). Posteriormente fue ubicada en la costa del norte del gmx (Luisiana) (Perreault,

2004), costas de Carolina del Norte, Carolina del Sur (Knott, 2006) y de Georgia (Gilg et al., 2010). Actual- mente, M. coccopoma es muy común en las costas del sur y norte de Brasil (Young, 1994; Silveira et al., 2006). Gittings (2009) ubica esta especie para el su- reste y suroeste del gmx. En México se ha establecido

en ambientes estuarinos como la laguna de Tamiahua, Veracruz (Celis, 2004, 2009), y La Pesca, Soto la Ma- rina, Tamaulipas (Celis et al., 2007; Celis, 2009). Comentarios: la distribución nativa de M. coccopoma es el Pacífico oriental, desde el golfo de Guayaquil (Ecua- dor-Perú) hasta Mazatlán, Sinaloa (Newman y Ross, 1976; Young y Ross, 2000), y dentro del golfo de Ca- lifornia (Zullo, 1991). Una población temporal de M. coccopoma fue encontrada en San Diego, California; este hallazgo fue atribuido al fenómeno climático El Niño (Newman y McConnaughey, 1987). Es común observar esta especie en sustratos artificiales como bo- yas, barcos y sobre crustáceos de gran tamaño (New- man y Ross, 1976). Sin embargo, en el sur de Brasil habita preferentemente en la costa rocosa expuesta (Young, 1994).

Megabalanus tintinnabalum

Origen: probablemente el Indo-Pacífico (Galil et al., 2011).

Comentarios: de acuerdo con Gittings (2009) y Galil et al. (2011), M. tintinnabalum, descrita de Indonesia, es una especie considerada cosmopolita (Henry y McLaughlin, 1986). Es conocida en las costas oeste y este de África, el Mediterráneo, Japón y Nueva Zelan- da; golfo de California (Henry y McLaughlin, 1986).

En la costa del Atlántico occidental, su distribución es de Florida a Uruguay (Henry y McLaughlin 1975; Young, 1994). En el gmx es una especie común (Git-

tings et al., 1986; Gittings, 2009); su presencia se ha registrado en Veracruz (Celis, 2004, 2009) y Soto la Marina, Tamaulipas (Celis et al., 2007; Celis, 2009). Galil et al. (2011) citan el siguiente texto: “La taxono- mía y biogeografía histórica de M. tintinnabalum per- manece con mucho trabajo por hacer, requiriendo una síntesis dirigida a los registros fósiles, colecciones históricas y estudios genéticos. Por lo tanto, en el océano Atlántico M. tintinnabalum debe ser considera- da como criptogénica”. Darwin (1854) observó que M. tintinnabalum era una de las especies incrustantes más comunes en los barcos que llegaban de diferentes partes del mundo y que su distribución se debía en gran parte a la navegación.

peRAcáRidos

Los peracáridos son crustáceos malacostracos de alta riqueza específica, gracias a la plasticidad genética que poseen, característica que comparten con la mayoría de los artrópodos. Se les encuentra en ambientes ma- rinos, salobres, hipersalinos dulceacuícolas y terres- tres. Generalmente son organismos bénticos de vida libre o comensales, simbiontes, parásitos e hiperpará- sitos de otros animales, tanto vertebrados como inver- tebrados (Morales-Vela et al., 2008). Aunque la mayor riqueza de especies se encuentra en el mar, donde ha- bitan en diversos tipos de sedimentos o asociados con algas, ascidias, colonias de hidroides, esponjas, corales y raíces de mangle, entre otros, ya sea sobre la superfi- cie o en túneles que construyen con partículas de su ambiente y sedas que secretan (a partir de glándulas especializadas). Entre los invertebrados marinos, los peracáridos destacan por tener cuidado parental, ade- más de que en la mayoría de las especies presentan desarrollo directo. Lo anterior adquiere relevancia cuando hablamos de la capacidad de dispersión que tienen por medios propios, que en general es muy li- mitada. Asimismo, su distribución se puede ver modi- ficada por factores bióticos, como la interacción con otras especies, o abióticos, como la temperatura, dis- ponibilidad y fuente de alimento, la longitud del día, la heterogeneidad del ambiente, entre otros factores que tienen que ver con la tolerancia fisiológica y la plasticidad genética de cada especie (McNeil y Prenter,

2000; Obenat et al., 2006), pero también se ha atribui- do a eventos vicariantes (Schram, 1986); sin embargo, el factor determinante para cada especie es variable.

Diversos autores se han dedicado al estudio de los peracáridos en las costas de Estados Unidos, pero no en las de México, donde las investigaciones han sido espo- rádicas, por lo que la fauna de algunas áreas permanece pobremente conocida (García-Madrigal, 2007). Lo an- terior se debe a la falta de taxónomos especializados en los diferentes grupos y a la elevada dificultad para dife- renciar algunas especies, principalmente a causa del tamaño y la riqueza específica. Por ello, para determi- nar correctamente una especie es necesario poseer la experiencia para reconocer los caracteres válidos, ya que muchos registros de especies aparentemente de amplia distribución están por ser revisados y, aunque quizá muchos de ellos representen nuevas especies, otros pueden ser efectivamente especies exóticas. En este último caso se requiere su rápida detección, cono- cer los posibles efectos negativos que generan en los ecosistemas acuáticos de México y aplicar a tiempo me- didas de prevención y contención. Para ello es necesa- rio incrementar los estudios taxonómicos sistematiza- dos que permitan completar la faunística de peracáridos en México, para que se dé paso al conocimiento de la biología de las especies y los posibles impactos que ge- neran las introducidas en las especies locales (Fig. 2, cuadro 2).

posibles vías de introducción

La mayoría de las especies ya traslocadas son sinantró- picas, es decir, han sido movidas por el hombre de forma voluntaria o involuntaria. De este modo se su- pone que los peracáridos se han introducido por acti- vidades humanas: acuicultura, maricultura (v.g., movi- miento de ostras para cultivo), pesquerías, transporte como bioincrustantes de los barcos, y menos común- mente por el transporte en el agua de lastre (Okolodkov et al., 2007). También se tienen casos documentados de comercialización de cepas (v.g., Ampelisca abdita) para realizar estudios científicos (U.S. Environmental Protection Agency, 2001).

impactos negativos en méxico

Entre los peracáridos algunas especies son reconoci- das por ser invasoras, v.g. Sphaeroma quoyanum y Mo- nocorophium acherusicum (Hewitt et al., 2002), que gracias a sus hábitos perforadores (v.g., sobre conchas de moluscos, de embarcaciones, en los pilotes de los puertos), se han distinguido por los daños que pueden causar; sin embargo, de la gran mayoría de las especies no se conocen los efectos nocivos que pueden ocasio- nar. Por otra parte, y debido a que los peracáridos se encuentran en la base de las cadenas tróficas, pueden estar produciendo cambios importantes en la dinámi- ca del ecosistema, cambios de los cuales aún no nos hemos percatado, y por lo tanto la perturbación no ha sido ni siquiera considerada. Parte del problema es que la mayoría de estos organismos son pequeños, abundantes y variados; por ello su estudio se ha visto rezagado, tanto en la distinción de formas como en el papel ecológico que desempeñan.

prevención, control y erradicación

Para poder prevenir antes hay que conocer, por lo cual urge dedicar un mayor esfuerzo al conocimiento de los peracáridos de México para aplicar medidas de control y erradicación, con el fin de evitar traslocar especies. Sin embargo, de manera general, habría que tener más cuidado con la descarga del agua de lastre