F. Nieto con la sistemática o la evolución molecu-
lar, generando información interesante, pero frecuentemente sin mucha utilidad directa para la formulación de planes de conservación o manejo para las especies amenazadas. A pesar que en el 32,8% de los 262 artículos se menciona el término “conservación”, solamente en el 25,6% rea- lizaron recomendaciones concretas acerca del manejo, y únicamente el 11,9% tenía un enfoque principalmente dirigido a la conservación.
En este capítulo, se intenta ilustrar el gran potencial de la genética poblacional para el estudio de la biología básica de las tor- tugas continentales en Colombia, presen- tando estudios de caso con un énfasis en especies colombianas. No es la intención exponer aquí las fortalezas y/o limitacio- nes de las múltiples técnicas moleculares disponibles para la realización de estudios de la genética poblacional, ya que Mc- Gaugh et al. (2007) ofrecieron una reseña de este tema desde la perspectiva de las tortugas continentales.
Antecedentes y aportes de la
genética poblacional
¿Qué se puede aprender sobre la biología básica de las tortugas continentales em- pleando las técnicas moleculares para es- tudiar su genética poblacional? Los prime- ros estudios de la genética de poblaciones de tortugas continentales en Colombia fueron diseñados para documentar la es- tructura micro-geográfica de dos especies de Podocnemis en el Parque Nacional Na- tural Cahuinarí en el Amazonas colom- biano (Bock et al. 2001, Valenzuela 2001). En esa época, el Inderena ejecutaba cada año un programa de manejo de las tortu- gas del género Podocnemis en el parque, el cual consistía en cuidar unas pocas playas de anidación en el río Caquetá, trasladar
nidos a sitios más altos en la playa cuan- do estos estaban amenazados por las cre- cientes del río y recolectar las tortugas recién eclosionadas para transportarlas a otros sitios lejos de dichas playas, donde eran liberados en hábitats supuestamen- te apropiados para los juveniles. Aunque la especie principal de este programa de manejo era Podocnemis expansa, los fun- cionarios del parque igualmente traslada- ban nidos de Podocemis unifilis y los recién nacidos también eran desplazados. Tanto en Colombia, como en la mayoría de los países de sus áreas de distribución, ambas especies son altamente cosechadas por su carne y huevos.
Valenzuela (2001) analizó muestras de recién nacidos de P. expansa obtenidas en cuatro playas separadas por 100 km o menos en el río Caquetá y documentó di- ferenciación genética significativa entre estas playas, a pesar del hecho de que es- tudios anteriores de marca-recaptura de hembras que anidan en esta región docu- mentaban migraciones anuales de más de 400 km entre playas y áreas de forrajeo en afluentes tributarios del río Caquetá. En este mismo estudio Valenzuela (op. cit.) propuso también que la estructura docu- mentada era posiblemente el resultado de una tendencia de las hembras a regresar a sus playas natales para anidar (filopatría), o de los machos de no dispersarse de sus playas natales para después fertilizar a las hembras que llegasen a estas mismas pla- yas, o ambas.
Bock et al. (2001) también analizaron muestras de recién nacidos de P. unifilis obtenidos de tres playas separadas por 100 km o menos en el río Caquetá, y docu- mentaron una diferenciación genética sig- nificativa entre las playas. No encontraron indicaciones de que esta especie migre
grandes distancias, proponiendo que los individuos de P. unifilis son lo suficien- temente sedentarios para formar demos genéticos semi-aislados por la distancia, a pesar de la falta de barreras para la disper- sión entre los sitios de muestreo.
Los resultados de ambos estudios cues- tionaron la pertinencia de la estrategia de desplazar a los recién nacidos de es- tas dos especies cientos de kilómetros de sus playas natales. Con P. expansa, existe la posibilidad de que esta práctica pueda modificar los procesos de impronta en re- lación a la playa natal o el aprendizaje de las rutas migratorias entre hábitats. Adi- cionalmente para ambas especies, existe el riesgo de un contagio genético mediante la mezcla de poblaciones diferenciadas. De igual forma, ambos estudios argumen- taron que para conservar la diversidad genética de estas dos especies dentro del parque, es necesario proteger las hembras anidantes y sus nidos en más de una o dos playas principales. A pesar de que ambos estudios se realizaron con muestras de una sola estación reproductiva, aporta- ron entonces información muy útil para el manejo, ya que para obtener información comparable por medio del uso de técnicas tradicionales como la marca-recaptura o radio-telemetría, se necesitarían décadas de esfuerzo.
Uno de los beneficios de los estudios ge- néticos es la posibilidad de guardar mues- tras para ser aprovechadas en estudios futuros. Por ejemplo, las dos especies de Podocnemis estudiadas en el río Cahuinarí tienen rangos de distribución enormes en las cuencas de la Amazonia y Orinoquia. Pearse et al. (2006) analizaron las mues- tras de P. expansa colectadas por Valen- zuela (2001) y muestras de otros 17 sitios de Brasil, Venezuela y Perú, empleando
una variedad de marcadores moleculares, para inspeccionar la estructura genética de poblaciones de esta especie a una es- cala macro-geográfica. Aunque la señal de la existencia de diferencias genéticas entre playas en el río Cahuinarí no fue tan fuerte como en el estudio de Valen- zuela (2001), los resultados generales del análisis corroboran la existencia de algún grado de fidelidad de estas tortugas a sus cuencas, indicando que los programas de manejo deben considerar cada cuenca como una población demográficamente independiente para esta especie. Igual- mente, Escalona et al. (2009) analizaron muestras de P. unifilis colectados por Bock et al. (2001) en Colombia conjuntamente con muestras de otro diez sitios en Brasil, Venezuela y Perú, empleando un marcador molecular más variable que el del estudio inicial de Bock et al. (2001). Los resultados corroboraron que aún las poblaciones geo- gráficamente cercanas de P. unifilis pueden ser genéticamente y demográficamente independientes. En contraste con el caso de P. expansa, donde el mismo patrón fue evidente en todo el área de distribución de la especie (semi-independencia de cuencas principales), los resultados para P. unifilis fueron más heterogéneos, con evidencia de que en algunos sitios la especie era capaz de dispersarse entre cuencas por medio de bosque inundado, aunque no en todos.
Otro análisis molecular de muestras ob- tenida en diez poblaciones de Podocnemis erythrocephala en la cuenca del Río Negro y otros tributarios del río Amazonas en Bra- sil (dos Santos 2008), encontró evidencia de una población panmíctica grande com- puesta de siete de las poblaciones ubicadas al norte del río Amazonas, pero con evi- dencia de la existencia de diferencias sig- nificativas entre este demo y las otras tres
GENÉTICA POBLACIONAL
F. Nieto poblaciones muestreadas. Una población
estaba ubicada al sur del río Amazonas, sugiriendo que este río de aguas blancas representa una barrera de flujo genético para esta especie, y las otras dos poblacio- nes fueron ubicadas al norte del río Ama- zonas en ríos de aguas negras, pero en sec- ciones de sus tributarios ubicadas arriba de cascadas y chorros.
Los estudios de la genética poblacional no siempre logran documentar estructura genética espacial. Vargas-R. et al. (2010) encontraron evidencia genética de “unida- des evolutivamente significativas” (ESUs de Moritz 1994) entre diferentes regiones en Colombia para la morrocoy de patas ro- jas (Chelonoidis carbonaria), pero no para la morrocoy de patas amarillas (Chelonoidis denticulata; ver también Farias et al. 2007). Martínez et al. (2007) analizaron muestras de adultos de Trachemys callirostris (Trache- mys ornata callirostris) cosechadas por la gente local en cuatro sitios separados por distancias de 57 km o menos en la Depre- sión Momposina del norte de Colombia. A pesar que otros estudios comparables con otra especie del género en los Estados Unidos mostraron diferencias entre sitios cercanos, no hallaron evidencia de diferen- cias genéticas entre los sitios muestrea- dos en Colombia. Igualmente, Silva et al. (2011) analizaron muestras de Podocnemis sextuberculata de tres sitios separados por más de 1.000 km en el Amazonas brasi- leño, encontrando una falta de estructu- ra genética, consistente con la evidencia anecdótica de grandes desplazamientos por parte de los individuos en esta especie. Estos ejemplos ilustran que no siempre es posible predecir si durante un estudio de la genética poblacional de una especie en particular, se va a evidenciar la ocurrencia de estructura o no, pero esta información es crucial para poder formular planes de
manejo porque las estrategias de manejo que son apropiadas para una especie se- dentaria pueden ser desastrosas para una especie en donde los individuos se despla- zan mucho, y viceversa.
Los estudios de la genética poblacional aportan información más allá de la exis- tencia de estructura genética. Por ejemplo, Vargas-R. et al. (2012) realizaron un estu- dio de la genética poblacional de Podocnemis lewyana, la única especie del género endé- mica de Colombia, y la única especie de la familia que se distribuye al noroccidente de la cordillera Oriental en las cuencas de los ríos Sinú, San Jorge, bajo Cauca y Magdalena. Dichos autores, mediante el empleo de dos marcadores moleculares, lograron identificar tres regiones genéti- camente distintivas: la cuenca alta del río Magdalena, el río Sinú y el conjunto del río San Jorge-bajo Cauca-bajo Magdalena, que se unifican en la Depresión Momposina. La distribución de la variación genética en estas regiones surgiere que el proceso de flujo genético entre regiones es sesgado, con más flujo desde el río Sinú y cuenca alta del río Magdalena hacia la Depresión Momposina, que viceversa. La existencia de mayores niveles de variación genética en la Depresión Momposina igualmente es consistente con la hipótesis de que esta área ha servido como un refugio para P. lewyana durante periodos de cambio cli- mático en el pasado. Podocnemis lewyana es una de las 25 especies de tortugas con- tinentales más amenazadas en el mundo, y los resultados de Vargas-R. et al. (2012), resaltaron la necesidad de proteger pobla- ciones en cada una de las tres regiones, como unidades de manejo separadas, para poder conservar la cantidad máxima de diversidad genética presente en la especie. Siempre es deseable conservar la diversi- dad existente en una especie, porque esta
variación representa la materia prima para permitir la adaptación de sus pobla- ciones frente a cambios ambientales fu- turos. Pero con P. lewyana la necesidad es aún más urgente, dado que Vargas-R. et al. (2012) corroboraron los resultados de es- tudios previos (Vargas-R. et al. 2007, Res- trepo et al. 2008), los cuales indican que los niveles de variación genética en las po- blaciones de esta especie son los más bajos documentados a la fecha para una especie de tortuga continental. ¿Cuáles factores pueden explicar esta falta de variabilidad genética en P. lewyana?.
Las poblaciones saludables mantienen su variabilidad genética por medio de un ba- lance entre los procesos de mutación y flu- jo genético (inmigración) que aumentan los niveles de variabilidad en la población, y la deriva genética y selección natural que reducen los niveles de variabilidad en la misma. Se puede ignorar el proce- so de selección natural cuando se emplea un marcador molecular que es selectiva- mente neutro, como los microsatélites. Igualmente, se puede ignorar el proceso de flujo genético cuando los análisis indican que nuestra población es genéticamente aislada de otras. Entonces, el balance de la diversidad genética se simplifica a una interacción entre la tasa de mutación vs. la tasa de pérdida debido a la deriva genéti- ca en la población. Teóricamente, cuando una población alcanza un equilibrio entre estos dos procesos, se puede predecir no solamente la cantidad de variabilidad ge- nética que una población debe mantener, sino también la distribución de esta va- riabilidad, en términos de la cantidad de alelos comunes vs. escasos, que se esperan en función del número de loci variables presentes en la población. Desviaciones de esta distribución esperada puede ser interpretada como evidencia que la po-
blación está afuera de su equilibrio, o en otras palabras, que su demografía actual no refleja sus condiciones demográficas pasadas. Dependiendo de la forma en que la población se aleje de la distribución es- perada, se puede inferir que la población ha sufrido un declive poblacional en el pa- sado, o por el contrario, que la población ha experimentado una expansión demo- gráfica.
Varios de los estudios recientes de la ge- nética poblacional de especies del género Podocnemis han empleando esta estrate- gia para buscar información del pasado demográfico de las poblaciones muestrea- das, incluyendo poblaciones colombianas. En un estudio publicado por Pearse et al. (2006), se emplearon dos tipos de análi- sis moleculares para buscar evidencias de declives poblacionales en P. expansa. Con uno de los métodos (la prueba de “M ra- tio”) encontraron evidencia de declives en cada una de las 11 poblaciones examinan- das, y con el otro tipo (la prueba de exceso de heterocigosidad de “BOTTLENECK”), en cinco de estas 11 poblaciones. Los au- tores concluyeron que P. expansa ha sufri- do declives debido a las presiones de caza que han experimentado sus poblaciones durante los últimos siglos, aún en sitios le- janos de asentamientos humanos con den- sidad poblacional elevada. Igualmente, Es- calona et al. (2009) emplearon los mismos dos tipos de análisis con datos de 11 pobla- ciones de P. unifilis y encontraron evidencia de declives en 10 con el análisis “M-ratio”, pero solamente en una población con el método de “BOTTLENECK”. Ellos conclu- yeron que los declives en poblaciones de P. unifilis aparentemente no han sido tan fuertes para conducir a pérdidas dramáti- cas en los niveles de diversidad genética. Sin embargo, el patrón fue consistente con reportes de una explotación fuerte de P.
BIOLOGÍA Y CONSERVACIÓN DE LAS TORTUGAS CONTINENTALES DE COLOMBIA GENÉTICA POBLACIONAL
F. Nieto unifilis, inmediatamente después que las
densidades de las poblaciones de P. expan- sa en un área han sido diezmadas, gene- rando una señal de declives poblacionales recientes. En contraste, en su análisis de la historia demográfica de P. lewyana, Var- gas-R. et al. (2012) encontraron evidencia de múltiples cuellos de botellas antiguos en todas las poblaciones evaluadas (tal vez asociados con cambios climáticos al final de Pleistoceno y/o a la colonización inicial de las Américas por los cazadores huma- nos), pero igualmente encontraron seña- les de una expansión más reciente de sus poblaciones.