BIBLIOGRAPHY

Etapa PROMEDIO DES.ESTANDAR INFERIOR SUPERIOR

Incubación 92-64 2.367816092 1.757658338 2.10482 2.63082

Desarrollo 63-32 1.948497854 1.473007091 1.7495 2.12981

La incubación es la segunda etapa más activa de la temporada de anidación, con un promedio de 2.36 entradas por nido por día, presentando hasta un máximo de 9, lo cual sólo se registró en 3 ocasiones, siendo lo más común que regresaran 1 ó 2 veces después de la primer visita. La actividad alcanzó su punto más bajo durante el desarrollo, con un promedio de 1.95 entradas por día y un registro máximo de 8. El emplumado es la etapa que presenta mayor frecuencia, con un promedio de 3.00 entradas por día y un registro máximo de 14 entradas.

Variación temporal en las visitas efectuadas por 1 ó 2 de los padres

Se llevaron a cabo análisis estadísticos para determinar si existe diferencia en el número de entradas hechas por 1 ó 2 individuos en las diferentes etapas de anidación. Se encontró que efectivamente existe una diferencia, habiendo un mayor registro de entradas realizadas por ambos padres durante las etapas de desarrollo y emplumado (T-Test con p valor de 0.000, α=0.05). Contrario a lo que se esperaba encontrar, no se observó diferencia significativa entre el número de entradas hechas por 1 ó 2 individuos durante la etapa de incubación (T-Test con p valor de 0.160, α=0.05).

Como se puede apreciar en la figura 3, durante la incubación alrededor del 60% de las visitas al nido son realizadas por un solo individuo. A partir del día 53 y hasta el 46 el porcentaje desciende a valores cercanos al 50% y a partir del día 46 el número de entradas hechas por 2 individuos es mayor con respecto a las realizadas por 1 individuo. Durante el desarrollo y el emplumado aproximadamente el 70% de las entradas son realizadas por ambos padres.

Cabe aclarar que la existencia del pico anormal observado en los días 31 y 32 durante el cual el porcentaje de entradas hechas por 2 individuos desciende drásticamente, puede ser el resultado de un tamaño de muestra excepcionalmente pequeño para estos 2 días, ya que aun cuando se cuenta con observaciones, estas sólo constan de 1 y 2 sesiones respectivamente.

Figura 3. Porcentaje de entradas realizadas por 1 ó 2 padres (N=92), las líneas verticales representan la división entre las 3 etapas de anidación.

Cambios en los patrones de actividad diarios

Antes de proceder al análisis de los resultados obtenidos para los patrones de actividad diaria de la cotorra, cabe mencionar que la información obtenida fue sujeta a los siguientes factores de corrección.

Primeramente debido a que no todas las sesiones de observación abarcan la totalidad de las 12 horas necesarias para la caracterización, se utilizó la regla de 3 para estimar el número de entradas o salidas que hubieran sido registrados en aquellas horas en las que no se llevaron a cabo monitoreos en el 100% de las sesiones.

Una vez que se obtuvieron los estimados de entradas y salidas si el 100% de las sesiones hubieran cubierto 12 horas, se procedió a corregir la diferencia entre la facilidad de registro entre las entradas y salidas, ya que como se mencionó con anterioridad, las salidas no son detectadas con la misma facilidad que las entradas durante las etapas de incubación y desarrollo, por lo que se utilizaron los factores de conversión obtenidos por la comparación de frecuencia de entradas y salidas,(0.333 para incubación y 0.4469, para desarrollo). Los factores de conversión representan la proporción de salidas registradas con relación a las que se esperaría observar, si ambos eventos fueran registrados con la misma facilidad.

Incubación

El patrón de actividad diaria durante la incubación muestra una mayor frecuencia de entradas durante la 2ª y 3ª horas que el resto de las etapas de anidación (Figura 4). En la incubación el 25% del total de las visitas al nido ocurren durante la segunda hora, lo cual se debe al arribo de los machos a alimentar por primera vez a las hembras. Sin embargo , al parecer no existe una hora predilecta para la segunda transferencia de alimento, si bien la actividad en la 4ª y 5ª hora es considerable, no llega a formar un pico de actividad. A partir de la 6ª hora la actividad disminuye hasta la hora 11, durante la cual se registran más salidas que entradas. Durante la incubación se observaron 2 comportamientos atípicos, el primero un traslape de la primera y segunda entrada durante la segunda hora (Figura 5) y el segundo un aparente mayor registro de salidas durante las ultimas horas del día, particularmente durante la hora 11, ambos comportamientos serán analizados a detalle en la discusión de resultados.

Hora de ocurrencia de las 3 primeras entradas (incubación) 0 5 10 15 20 25 30 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

Hora despues del amanecer

N o . d e en tr ad as Primera Segunda Tercera

Figura 5. Hora de ocurrencia de las tres primeras entradas durante la incubación (N=71) Desarrollo

En el desarrollo registró una mayor cantidad de entradas con respecto a las salidas durante la 1ª hora del día. Presentando un pico de actividad en el transcurso de la 3ª y 4ª horas, en este lapso se registraron el 30% del total de las entradas (Figura 6). Existe un pico de segundas entradas durante la cuarta hora a partir de la cual se observa un descenso constante en la ocurrencia de 2ª y 3ª entradas (Figura 7).

Durante la 6ª hora se registra un mayor número de salidas y a partir de este momento la actividad declina de manera abrupta, hasta la hora 11, cuando se registra menos del 3% de las entradas y ninguna salida.

Figura 6. “Entradas y salidas por hora durante el desarrollo (N=84)”

Hora de ocurrencia de las 3 primeras entradas (desarrollo) 0 5 10 15 20 25 30 35 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

Horas despues del amanecer

N o . d e en tr ad as Primera Segunda Tercera

Emplumado

El pico de actividad durante el emplumado coincide con las 2 etapas anteriores respecto a la 2ª y 3ª hora después del amanecer, cuando se registra alrededor del 30% de la actividad diaria. Sin embargo a partir de la 4ª hora, la actividad disminuye de manera más uniforme que en las etapas anteriores (Figura 8).

En cuanto a las horas a las que ocurren la primera y la segunda entrada los resultados coinciden con lo observado en la etapa de desarrollo, la mayoría de las primeras visitas ocurren durante la segunda hora y la segunda visita presenta un pico en la 4ª hora. La 3 visita se distribuye de manera homogénea a partir de la 3ª hora (Figura 9).

Hora de ocurrencia de las 3 primeras entradas (Emplumado) 0 50 100 150 200 250 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

Horas despues del amanecer

N o . d e en tr ad as Primera Segunda Tercera

Figura 9. Hora de ocurrencia de las 3 primeras entradas durante el emplumado (N=92)

Discusión de resultados

Diferencia en el registro de entradas y salidas

Se rechazó la hipótesis de que las entradas y salidas se registran con la misma frecuencia, dicha diferencia puede atribuirse a los siguientes fenómenos:

El primero es que las cotorras al entrar a su nido usualmente lo hacen vocalizando, lo que facilita para el observador seguirlas hasta que aterrizan en la entrada del nido donde perchan brevemente antes de entrar, lo que hace sumamente fácil la detección de las entradas, mientras que en las salidas tienden a ser repentinas y aun cuando en ocasiones sí vocalizan antes de salir del nido, en la mayoría de los casos salen en silencio, por lo que resulta considerablemente más difícil detectar el evento.

La segunda causa que ocasiona la pérdida de registro de salidas es cuando en respuesta a la presencia de un depredador, todas las parejas de una colonia emprenden el vuelo al mismo tiempo para repeler al depredador (Macias-Caballero 1998). En la ocurrencia de este evento y si se considera que en estas colonias de anidación, se concentran hasta más de 100 parejas, la abrumadora cantidad de aves abandonando el risco de manera simultánea hace imposible distinguir de qué cavidad sale una determinada pareja o diferenciar entre parejas que sólo estaban perchando en el risco y parejas que se encontraban dentro de un nido, por lo que en cada uno de estos eventos de “alarma” se pierde el registro de un número

considerable de salidas. Este fenómeno no afecta de manera significativa a las entradas ya que al entrar no todas las parejas lo hacen al mismo tiempo.

El comprobar que existe una diferencia entre la entradas y salidas permitió hacer una evaluación de la eficacia del esfuerzo de monitoreo en las distintas etapas, que proveyó de los argumentos necesarios para diseñar una metodología de monitoreo (Capítulo III) basada en un perfil más preciso del comportamiento de la cotorra durante su ciclo de anidación.

Diferencias encontradas respecto a trabajos anteriores

Al comparar el comportamiento de la frecuencia de entradas obtenida por el presente trabajo y el trabajo de Macias-Caballero (1998) ambos coinciden en encontrar picos de actividad durante la incubación y las últimas semanas del emplumado, con el punto de actividad más bajo durante la etapa de desarrollo. La principal diferencia encontrada entre ambos trabajos radica en la intensidad de dichos picos, mientras que en el trabajo de Macias-Caballero el pico más alto de actividad es de 7.4 entradas durante la segunda semana de incubación (Figura 10), en el presente trabajo es de 3.5 entradas (Figura 2)durante los últimos días de el emplumado.

Figura 10. Número de visitas efectuadas a los nidos exitosos del risco rojo a lo largo de la temporada 1997 (n=10) (Tomada de Macias-Caballero 1998)

El uso de diferentes criterios para agrupar los datos puede considerarse como uno de los factores que influyó en las diferencias encontradas, en el presente trabajo los datos se ordenaron a partir de el día de vuelo del pollo, mientras que en el trabajo de Macias- Caballero (1998) se tomo una fecha promedio de vuelo y a partir de esta se ordenaron los

datos. Al hacer uso de una fecha promedio asume que todos los nidos se encuentran en la misma etapa de anidación de manera simultánea y se corre el riesgo de que dentro de un mismo día se considere a nidos que se encuentran en diferentes etapas de la anidación. Cabe aclarar que el trabajo de Macias-Caballero (1998) unicamente utilizó datos de las temporadas de anidación de 1995 al 1997, mientras que el presente trabajo hizo uso de los datos de las temporadas 1997-2005 por lo que el mayor tamaño de muestra tiende a diluir los nidos con alta frecuencia de entradas, ocasionando que en general se observe una menor frecuencia de entradas en el presente trabajo. Sin embargo debido al mayor tamaño de muestra el resultado del presente estudio se considera más representativo del comportamiento de anidación en los nidos exitosos de la cotorra.

Frecuencia de visitas al nido

Como se mencionó con anterioridad, la cotorra presenta un patrón de visitas múltiples al nido, numerosos estudios han documentado que dentro de la familia de los psitácidos existe una gran variabilidad en el número de visitas diarias al nido por parte de los padres. En la tabla 4 se presentan los resultados encontrados para el número de visitas diarias en estudios con otras especies de psitácidos neotropicales.

Tabla 4.Frecuencia de visitas diarias en los nidos de varias especies de psitácidos.

Autor Especie Número de Visitas/ Día

Snyder, N.F. Amazona vittata

Enkerlin-Hoeflich, E. (1995) Amazona autumnalis 2.09

Enkerlin-Hoeflich, E. (1995) Amazona oratrix 2.18

Enkerlin-Hoeflich, E. (1995) Amazona virdigenalis 2.08

Iñigo-Elias, E (1996) Ara macao 5.00-9.00

Gnam, R. Amazona leucocephala

bahamensis

0.50 – 5.55 Koeing, S.E. (1991) Amazona agilis 3.40

Macias-Caballero, C. (1998) Rhynchopsitta terrisi 2.40-7.40

Renton, K. (2000) Amazona finschi 2.08-2.60

Valdez-Juarez, S. (2006) Rhynchopsitta terrisi 1.97 – 3.00

Debido a que no existe información en los factores que determinan la variabilidad de las entradas al nido en el género Rhynchopsitta, se utilizó como referencia a la información

existente para el género Amazona.

Los factores que influencian la variabilidad intraespescífica en el número de visitas diarias al nido dentro del género Amazona no están bien definidos, se ha observado una

relación entre el número de visitas diarias y los factores ambientales del hábitat, tales como temperatura, humedad y altitud. En general las especies de climas secos y bajos presentan una frecuencia de visitas diarias muy cercana a 2, mientras que las especies de climas húmedos y elevados presentan patrones de múltiples visitas diarias. La menor frecuencia de entradas en especies de climas calidos y secos se puede deber a que las especies de menores

elevaciones requieran de menores cantidades de alimento ya que experimentan un menor gasto energético en la termorregulación, alternativamente puede tratarse de una adaptación para prevenir el sobrecalentamiento durante las horas mas calientes del día (Luescher 2006).

Lo anterior puede apreciarse en la tabla 4, donde las especies de hábitats relativamente elevados y húmedos (Ara macao, Amazona vitata y A. agilis) presentan una tendencia hacia

las entradas múltiples, mientras que las especies de hábitats secos y bajos, (Amazona finschi, A oratrix, A. virdigenalis A. autumnalis), presentan una patrón constante de 2

entradas al día.

El hábitat de la cotorra se conforma principalmente de pino-oyamel-ayarín, de pino, pino piñonero y de pino-encino, en un rango de altitud que va desde los 2300 hasta los 3000 msnm (Ortiz-Maciel 2000), con una precipitación anual promedio que varia entre los 230 y 1100 mm (CCA-ITESM 1994). Los climas en la Sierra Madre Oriental van de áridos a semiáridos, no obstante la altitud en la que habita la cotorra impide que las temperaturas alcancen extremos que pudieran actuar como una fuente de estrés limitando el número de entradas diarias como presumiblemente ocurre con especies de tierras más bajas, sin embargo no se debe considerar que las condiciones climáticas son el único factor actuando sobre el los patrones de visitas diarios de la cotorra, adicionalmente las entradas múltiples se pueden deber a defensa contra depredadores, aun cuando debido a lo inaccesible de los nidos es poco probable que mamíferos o reptiles puedan llegar a depredar un nido, aunque se ha observado a cuervos y halcones cola roja ingresar a cavidades. Adicionalmente el número de visitas puede verse influenciado por el valor energético y nutricional de la dieta de los pollos, aunque son necesarios estudios adicionales en la dieta de los pollos para sustentar dicha hipótesis. En la experiencia del autor el acceso a los nidos es extremadamente difícil y riesgoso, por lo que es poco probable que se llegue a contar con dicha información para la cotorra, sin embargo estudios de la dieta de los pollos de R. pachyrhyncha pudieran extrapolarse para R. terrisi dado lo similar de su dieta, con lo cual

se podrían fundamentar hipótesis más sólidas sobre la razón de las entradas múltiples que pudieran llevar a una mejor comprensión de los hábitos reproductivos de la cotorra.

Variabilidad en la fecha de salida de los volantones

Se comprobó que la cotorra presenta variaciones en la fecha de salida de los volantones, dicha variación puede ser ocasionada por una variación en la fecha de inicio de incubación y/o por la influencia de los factores ambientales en el desarrollo de los pollos.

Estudios con Myopsitta monachus (Navarro et. al.1992) encontraron que el inicio de la

temporada de anidación en dicha especie está relacionado mayormente con los cambios en el fotoperiodo, que son constantes anualmente, y en una menor medida por factores ambientales variables anualmente, tales como la temperatura o la disponibilidad de comida. Adicional al papel que los factores ambientales juegan en la selección de una fecha de postura mas temprana o tardía, las fluctuaciones interanuales en las condiciones ambientales pueden influenciar la condición de los pollos, particularmente en hábitats estaciónales (McCarty y Winkler 1999). Cruz-Nieto (1998) reportó que los pollos de R.

pachyrhyncha en pobres condiciones de salud presentan una mayor estadía en el nido y por

lo tanto tienen una mayor longitud alar en el momento de realizar el primer vuelo. Renton (2002) encontró que la tasa de crecimiento de los pollos de A. finschi está relacionada

proporcionalmente con la precipitación debido a que a mayor precipitación hay una mayor abundancia de alimento.

La Sierra Madre Oriental (en adelante SMO) presenta condiciones climáticas muy cambiantes anualmente, dentro del periodo de estudio se incluyen años inusualmente secos, como 1998 y 1999 que tuvieron una precipitación anual de 390.5mm y 435.5mm respectivamente y años inusualmente húmedos como el 2005 en el cual debido a la presencia del huracán Rita se presentó una precipitación anual record de 1111.4.mm (CNA 2006). Lo altamente variable de las condiciones anuales en la SMO puede jugar un papel muy importante en el acomodo temporal del ciclo de anidación de la cotorra, sin embargo aun no se cuenta con información suficiente como para establecer la influencia que las condiciones ambientales pudieran ejercer sobre la temporada de anidación de la cotorra. Con base en lo observado se propone que la variación en la fecha de salida de los pollos anualmente puede estar relacionada con varios factores ambientales actuando de manera simultánea en la selección de fecha de postura y en el desarrollo de los pollos, generando la variabilidad interanual observada en los nidos de la cotorra.

En el caso nidos excepcionalmente tardíos, como los presentandos en la temporada 2002, la demora en su fecha de vuelo se puede deber a que fueran producto de un segundo intento de postura posterior a uno fallido como se ha reportado para nidos excepcionalmente tardíos en otros psitácidos (Enkerlin-Hoeflich 1995).

Incubación

Durante esta etapa se observa una elevada frecuencia de entradas al nido que contrasta fuertemente con lo observado para otros psitácidos que también realizan entradas múltiples y en los cuales durante la incubación se registra la menor frecuencia de entradas para toda la temporada (Wilson et. al. 1995). Adicionalmente no se encontró una mayor frecuencia de

entradas realizadas por 1 sólo individuo, lo cual se esperaría si como ocurre en otras especies únicamente uno de los padres ingresara al nido.

Una de las causas que contribuye a que se observe un pico de entradas durante la incubación es el comportamiento descrito por Macias-Caballero (1998), en el cual los machos regresan de la búsqueda de alimento e ingresan al nido y a los pocos segundos salen en compañía de la hembra a efectuar la transferencia de alimento en una percha cercana al nido. Aunque no existe información precisa de cuánto tiempo dura la transferencia de alimento en la cotorra, en otros psitácidos ésta se realiza entre 7 y 20 minutos (Enkerlin-Hoeflich 1995, Iñigo-Elias 1992, Gnam 1991). Una vez efectuada la transferencia de alimento ambos padres regresan al nido, el macho permanece en él en periodos que varían desde pocos minutos hasta varias horas, para después abandonar nuevamente en busca de alimento. Lo anterior tiene como consecuencia que una sola transferencia de alimento genere 2 entradas a la cavidad que contribuyen a que se registre un pico de actividad en la incubación, en el que la frecuencia de entradas no necesariamente

refleja la frecuencia en la transferencia de alimento de macho a hembra. La conducta anterior también provee de una explicación de por qué contrario a lo esperado no se observó una diferencia en el número de entradas realizadas por 1 ó 2 individuos, ya que es frecuente que después de efectuada la transferencia de alimento el macho ingrese junto con la hembra al nido. Es de destacarse que en otras especies de psitácidos durante la incubación el macho no entra al nido o lo hace en raras ocasiones (Wilson 1995, Enkerlin- Hoeflich 1995).

Aun tomando en cuenta lo anterior se considera que el número máximo de visitas registradas durante la incubación, es suficiente como para que se pueda pensar que la cotorra realiza visitas múltiples durante la incubación, más aun considerando que también se ha observado que la hembra sale del nido a recibir el alimento, cuando es llamada por el macho sin que este ingrese a la cavidad.

Patrones de actividad diaria durante la incubación

Como se mencionó con anterioridad, dentro de los patrones de conducta diarios se