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Desarrollar métodos eficaces para muestrear poblaciones requiere de la comprensión de la estadística y de la metodología de la investigación, sugerimos a los investigadores interesados en estos temas visitar la página

www.creem.st-and.ac.uk, para aprender más sobre los métodos de muestreo

DISTANCE y las publicaciones relacionadas con estas metodologías de investigación (Buckland et al 2001, Borchers et al 2002).

Probabilidad de detección

Mientras que muchos científicos que investigan faunaconfían en los recorridos mediante transectos para localizar visualmente los animales cercanos al área de muestreo, este método subestima mucho la tasa de encuentro con los titís ya que son animales algo temerosos y evitan el contacto con los humanos siempre que les sea posible. Dado su tamaño pequeño (400-450g) y que viven en el estrato medio y superior del bosque, los titís a menudo son muy difíciles de observar.

Los titís tienen un repertorio vocal complejo (Cleveland & Snowdon 1982) y utilizan las vocalizaciones para conocer la localización de otros grupos de tities.

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Existen investigaciones que utilizan vocalizaciones grabadas como método para atraer a los animales y así estimar su abundancia (Mills et al 2001)en el medio natural. Para lograr el avistamiento de los grupos de titís en los bosques se implementó la metodología de atraerlos mediante sus propias vocalizaciones. Se grabaron vocalizaciones de llamado (long calls) y vocalizaciones agresivas (mobbing calls) (Cleveland & Snowdon 1982) de titís en cautiverio. Cada grabación de las vocalizaciones consta de 30 segundos de estímulo seguida de 12 segundos de silencio. Se probó la eficacia de este método con grupos de titís que la Fundación Proyecto Tití investiga en el medio natural en la hacienda El Ceibal (Santa Catalina, Bolívar). Se colocaron las vocalizaciones usando un reproductor de sonido Bose Acoustic Wave© a un volumen de 96 dB, que es el máximo volumen en el cual se escuchaban las vocalizaciones sin distorsión, con el fin de identificar con qué tipo de vocalización respondían con mayor celeridad los titís dirigiéndose hacia el estímulo sonoro. Una vez identificado el estímulo sonoro con mejor respuesta se procedió a realizar ensayos a diferentes distancias (50, 100, 150, 200, 250 y 300m), para determinar el máximo trayecto al cual respondían los grupos a la grabación. La distancia máxima a la respuesta se realizó con el fin de desarrollar la formulación matemática para determinar cuántos transectos eran necesarios, la distancia entre transectos para evaluar la población y la distancia entre los dos equipos de trabajo que portarían los estímulos sonoros, en cada recorrido.

Diseño de transectos

Dado que los titís respondieron a los estímulos sonoros a 200 metros de distancia o menos, se diseñaron los transectos de 1500m de longitud con los equipos de campo separados 200m (figura 2).

Al usar este método se garantiza que se puedan detectar todos los animales que estén dentro de la franja de los 200m y usar esta información para estimar la población.

Cada equipo de campo estaba conformado por cuatro personas: un abridor de trochas, conocedor de la región; un orientador encargado de mantener el equipo sobre el curso del transecto mediante GPS o brújula y registrar la información en formatos de campo; otra persona que porta el equipo reproductor de las vocalizaciones y el observador encargado de contar los titís que se aproximan al estímulo sonoro y medir la distancia/orientación de los titís en la línea del transecto. Solamente los animales encontrados dentro de la franja del transecto se utilizaron en el análisis para estimar la población. Los dos equipos recorrieron transectos paralelos entre sí a la misma velocidad y se comunicaron por radio constantemente, de tal manera que cuando se presentara avistamiento de titís, solamente un equipo de observadores los

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contara, evitándose así sobreestimar el número de animales durante los recorridos.

Dado que los titís tienen territorios entre 2 y 20ha (Savage 1990), todos los transectos marcados fueron distantes entre sí 700m evitándose así el conteo del mismo grupo varias veces (figura3).

Área de estudio

Para definir los sitios en los cuales se realizarían los transectos se utilizaron las imágenes satelitales de Miller y colaboradores (2004); se identificaron áreas de bosque cercanas a 100 o más hectáreas. Las imágenes satelitales originales indicaron la existencia de varias zonas boscosas extensas en los departamentos de Atlántico y Bolívar, sobre las cuales se programaron los transectos; posteriormente se confirmaron en campo los sitios donde realmente existían manchas boscosas representativas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En una primera fase se recorrieron 64 puntos (figura 4) entre los meses de julio y agosto de 2005. En el departamento del Atlántico (Municipios de Baranoa, Puerto Colombia, Juan de Acosta, Galapa, Luruaco, Piojó, Repelón, Tubará y Usiacurí), y en el departamento de Bolívar (Municipios de Santa Catalina, Santa Rosa, Villanueva y San Estanislao de Kostka). De estos 64 sitios sólo 12 presentaron cierto grado de conservación en bosques. Los 52 puntos restantes no aptos, presentaron rastrojos altos, rastrojos bajos, bosque muy seco tropical, pastizales, ganadería, explotación de carbón vegetal, vías, canteras, viviendas rurales, erosión, basureros, terrenos parcelados, agricultura (maíz, yuca, ñame,

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Se registraron datos acerca de relictos del seco tropical (Bs-T) talados durante el reconocimiento en campo; información obtenida de campesinos de la región, propietarios y administradores de fincas. Entre estos se encontraron 1200ha taladas en 1996 en el corregimiento de Paluato (Municipio de Galapa,

Figura 3. Diseño de las distancias entre transectos para censar poblaciones de S. oedipus.

Figura 4. Transectos para confirmar la presencia de titis en el bosque seco tropical del los departamentos de Atlántico y Bolívar.

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Atlántico), 105ha taladas en el año 2001 en la vía Santa Rosa–Villanueva (Bolívar), 6ha taladas en el año 2005 en la vía Zipacoa–Santa Rosa (Bolívar) y 180ha taladas en el año 2005 en la vía Pendales–Luruaco (Atlántico).

Los 12 sitios que se escogieron para realizar los censos se caracterizaron por presentar relictos de bosques secundarios, bien dentro de la línea del transecto o cercanos a ellos. Solo un transecto (punto 356; figura 4) en la hacienda El Ceibal presentó bosque en buen estado de conservación en gran parte de su recorrido. Los demás se caracterizaron por tener parcialmente bosque secundario intervenido o bosque secundario cercano conectado con rastrojos, pastizales o cultivos.

Fue común encontrar en estos bosques tala selectiva, dejando muy pocos árboles de más de 15m de altura como Simauroba amara (indio en cuero),

Canavillesia platanifolia (macondo) y Spondias mombin (hobo). Se sabe que los

titís utilizan los rastrojos temporalmente para conseguir fuente de proteína a través de insectos que cazan o a través del consumo de frutos y luego ingresan al bosque que es su sitio de residencia permanente. En los 12 sitios seleccionados se realizaron los censos en transectos de 1500m de longitud (tabla 1).

Tabla 1. Resultados de censo en sitios escogidos entre Julio y Agosto de 2005, según imagen satelital 2004.

Transecto Sitio Hábitat Dpto. Municipio Grupo s

190 Rancho Bonito RA-P Bolívar Sta. Catalina 0 290 Santa Catalina BC-RA-P Bolívar Sta. Catalina 0

Figura 5. Izquierda: Fraccionamiento del bosque seco tropical para ganadería; Derecha: tala, quema, erosión y explotación de piedra caliza.

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Transecto Sitio Hábitat Dpto. Municipio Grupo s

390 San Benito BC-BI-RA-AG-P Atlántico Luruaco 0 420 Las Parcelas BI-RA-RB-AG-P Atlántico Repelón 0 425 La Patoquera BI-RA-RB-AG-P Atlántico Piojó 0 453 La Laguna BI-RA-RB-AG-P Atlántico Repelón 0 454 Maíz Blanco BI-RB-AG-P Atlántico Luruaco 0 456 Aguas Hediondas BI-RA-P Atlántico Luruaco 0 487 Puerto Rico RB-P Atlántico Repelón 0

AG: agricultura; BC: Bosque Conservado; BI: Bosque intervenido; P: Pastizal; RA: Rastrojo

Alto; RB: Rastrojo Bajo

Solo se obtuvo respuesta positiva a las llamadas grabadas en un sitio con contacto visual de tres grupos para un total de trece individuos (10 adultos, 1 juvenil y 2 críos). Esta baja tasa de avistamientos pudo ser debida a las condiciones de los bosques investigados. Los relictos de la mayoría de los sitios carecían de árboles de más de 15m de altura o eran muy escasos. Se sabe que es de vital importancia para la sobrevivencia de los titís, árboles de gran porte que les garantizan su seguridad, ya que son estos los que escogen para la dormida, evitando así ser predados por mamíferos como zorro guache o taira (Eira barbara), perro de monte (Potos flavus), gato pardo o gato mojoso (Herpauilurus yagauaroundi), tigrillo (Felis wiedii), reptiles como boa (Boa

constrictor), esterera o canastera (Spilottes pullatus pullatus) o aves rapaces

como gavilanes. Por nuestras observaciones de campo sabemos que los árboles escogidos para la dormida de los titís se caracterizan por su gran altura o por presentar espinas en sus troncos, que dificultan el ascenso de predadores potenciales, o por poseer en las copas gran cantidad de lianas o bejucos que les sirven para refugiarse. Los relictos de bosques que se muestrearon no tenían más de 10ha; se sabe que un grupo de titís necesita un territorio con un promedio de 20ha (Savage 1990).

Así, la capacidad para estimar la población con tan baja proporción de avistamientos nos conduciría a una información no confiable. Dado los resultados en esta primera fase y teniendo en cuenta que las imágenes satelitales no presentan el grado de resolución necesario para identificar a plenitud los bosques o las áreas con cobertura realmente boscosa, se decidió ejecutar una segunda fase consistente en seleccionar solamente relictos boscosos que se aproximaran a las 100ha o más para la investigación.

Entre los meses de octubre a diciembre de 2005, se encontraron 2 municipios en Atlántico y 4 municipios en Bolívar, que cumplían con este requisito dando como resultado un área total de 4937ha examinadas. Se realizaron 65 transectos en esta área, de los cuales sólo uno correspondió al sistema de áreas protegidas: el Santuario de Flora y Fauna Los Colorados (tabla 2).

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Tabla 2. Resultados del censo adelantado en bosques de ± 100 hectáreas entre octubre a diciembre de 2005.

Sitio #Transecto Dpto. Municipio # Ha # de grupos Patoquera I 3 Atlántico Piojó 256 2 Patoquera II Río Dulce 16 Luruaco 1.297 4 La Gloria 8 El Ceibal 11 Bolívar Santa Catalina 675 4 Rancho Grande 1 75 0 Sta. Catalina 4 256 6 Altamira 3 Cartagena 146 1 Canalete 4 Bayunca 328 0 Los Colorados 23 San Juan Nepomuceno 1.904 17 Los Chivos La Laguna TOTAL 65 2 6 4.937 42

La proporción de avistamiento de titís fue significativamente más alta que en la primera fase de investigación, con el encuentro de 42 grupos durante los recorridos en 25 de los transectos. Utilizando la estimación de la varianza descrita por Buckland y colaboradores (2001), se estimó que hay aproximadamente 450 titís (392-516, CI del 95%) en Atlántico y Bolívar.

Entender el tamaño de la población de una especie catalogada en peligro, es de vital importancia para desarrollar a largo plazo planes de conservación, tendientes a asegurar su sobrevivencia. Este estudio demuestra que la población del tití cabeciblanco está extremadamente amenazada, por la cantidad de hábitat perdido en los departamentos de Atlántico y Bolívar. Mientras que Miller y colaboradores (2004) estimaron que habían aproximadamente 400000ha de hábitat viable para la especie en estos departamentos, este estudio ha encontrado que esa cantidad fue significativamente sobreestimada. Se examinaron la mayoría de áreas forestales que tenían parches de bosque cercanos a las 100ha encontrándose solamente un total de área menor a las 5000ha. A su vez hay mucho remanente de bosque menor a 100ha que no son hábitat favorable para sostener una población de S.

oedipus a largo plazo. Así, el estado de conservación del tití en Atlántico y

Bolívar es uno de los temas de gran preocupación.

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departamentos tendremos una valoración más ajustada a la realidad de la población actual del tití cabeciblanco en Colombia.

CONCLUSIONES

En las pruebas para conocer la actitud de Saguinus oedipus a los estímulos sonoros con vocalizaciones previamente grabadas, las de llamado largo (long calls) fueron con las que mostraron una mejor respuesta al dirigirse hacia la fuente de sonido con mayor celeridad.

Conocer la máxima distancia a la cual se movilizaban los titís hacia el estímulo sonoro fue de gran importancia para el diseño de los transectos en la presente investigación.

El método de atraer los grupos de titís mediante sus vocalizaciones es una técnica confiable y de gran utilidad para su avistamiento en estudios de densidad poblacional.

Son pocos los relictos boscosos de más de 100ha que aún quedan y que son hábitat apropiado para la sobrevivencia del tití cabeciblanco.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a nuestros auxiliares de campo F. Medina, L. Olivares, F. Ochoa y a las numerosas personas en las diferentes localidades que nos proporcionaron su colaboración durante los recorridos de campo. Agradecemos a L. Miller y K. Leighty por su asesoría en el análisis de las imágenes satelitales y análisis de los datos. A H. Giraldo por sus servicios de traducción. A CARDIQUE y CRA por proporcionarnos su asesoría para realizar la investigación. También agradecemos a los numerosos propietarios de fincas y administradores por permitirnos investigar en sus bosques. Esta investigación fue realizada bajo el convenio especial de cooperacion suscrito entre fundacion Proyecto titi – Cardique.

LITERATURA CITADA

Braatz SM. 2001. The state of the world’s forests 2001. Rome, Italy. Food and Agriculture Organization of the United Nations.

Borchers DL, Buckland ST & Zucchini W. 2002. Estimating Animal Abundance. Closed Populations, Springer-Verlag.

Buckland ST, Anderson DR, Burnham KP, Laake L, Borchers DL & Thomas L. 2001. Introduction to Distance Sampling: Estimating Abundance of Biological Populations, Oxford Univeristy Press.

Cleveland J & Snowdon CT. 1982. The complex vocal repertoire of the adult cotton-top tamarin (Saguinus oedipus oedipus). Zeitschrift fuer Teirpsychologie 58: 231-270.

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Miller L, Savage A & Giraldo H. 2004. Quantifying the remaining forested habitat within the historic distribution of the cotton-top tamarins (Saguinus oedipus) in Colombia: implications for long-term conservation. American Journal of Primatology 64: 451-457.

Mills MG, Juritz JM & Zucchini W. 2001. Estimating the size of spotted hyena (Crocuta crocuta) population through playback recordings allowing for non- response. Animal Conservation 4: 335-343.

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SISTEMÁTICA Y