sin duda, uno de los aspectos que mayor interés han suscitado entre los científicos que se han dedicado al estudio de su biología. Las características reproductivas de este grupo, difieren no- tablemente de las que presentan el resto de grupos de mamíferos, como son, tasas muy rápi- das de desarrollo fetal, periodos de gestación muy cortos, y una menor inversión parental de las hembras (Swihart, 1984). Estas particulares adaptaciones y estrategias reproductivas, con- fieren a este grupo, una enorme plasticidad y capacidad de respuesta frente a los diversos fac- tores de mortalidad que deben de afrontar, al tratarse de especies clave en los ecosistemas, co- mo presa fundamental, de gran parte de los depredadores. Las enfermedades y plagas que sufren son, igualmente, un factor determinante en la dinámica de sus poblaciones.
Por otra parte, el hombre, viene aprovechando estas especies como fuente de alimento y recurso cinegético, desde hace miles de años, sin que sus poblaciones se hayan visto amena- zadas gravemente por esta causa. El secreto de todo ello está en una enorme capacidad repro- ductiva, que les ha permitido solventar con éxito todos estos retos, y adaptarse a todo tipo de ambientes, como atestigua su amplia distribución geográfica (Walker, 1975).
Sin embargo, hoy en día, la explotación cinegética de sus poblaciones debe de ser soste- nible, y su manejo y gestión, requiere del conocimiento de la variabilidad demográfica de la especie, especialmente en lo que se refiere a su relación con la reproducción, la cual, es fuer-
temente dependiente de factores extrínsecos, como el tiempo o el espacio, y que puede deter- minar, en gran medida, el tamaño poblacional, y por tanto, su nivel de utilización o explota- ción (Stefan & Krebs, 2001; Marboutin et al., 2003).
Hay numerosos trabajos realizados sobre este aspecto con algunas especies, como la lie- bre europea, Lepus europaeus (Reynolds & Stinson, 1959; Raczyñski, 1964; Flux, 1965, 1967, 1970; Lincoln, 1974; Hewson & Taylor, 1975; Frylestam, 1980 b; Hansen, 1992; Bo- nino & Montenegro, 1997), o la liebre variable, L. timidus (Angerbjörn, 1986; Hewson, 1964), en Europa Central y del Norte, y en aquellos países en los que han sido introducidas. Estos trabajos han posibilitado que se conozca en detalle el ciclo reproductor de estas especies, ca- racterizado fundamentalmente por un periodo de inactividad otoñal-invernal en ambos sexos. En el caso de las liebres ibéricas, prácticamente no existen estudios publicados que ana- licen su ciclo reproductivo (Duarte, 2000). Hasta hace muy pocos años, la reproducción de es- tas especies era una incógnita, y los datos con los que se contaba eran parciales o estaban re- feridos únicamente a la temporada de caza (Palacios, 1980; López et al., 1996). Esta falta de información biológica básica hacía que se manejaran, en su gestión, datos procedentes de otros países y, en su mayoría, referentes a otras especies del mismo género. Recientemente se ha comenzado a estudiar, con mayor profundidad, algunos aspectos de la biología de la liebre ibérica en la Península, lo que está permitiendo determinar algunos de sus parámetros repro- ductivos más importantes, y su relación con factores ambientales, paisajísticos y de manejo del hábitat, que influyen en los mismos (Duarte et al., 1999; Vargas et al., 1999; Alves et al., 2002; Fernández et al., 2008).
La extraordinaria capacidad reproductora de las especies de este grupo, radica en una se- rie de características biológicas y de adaptaciones fisiológicas, que les confieren este potencial tan importante (Rodríguez et al., 1997). A continuación referimos brevemente algunas de ellas:
ESTACIÓN REPRODUCTORA
La estación reproductora de las especies del género Lepus se conoce con bastante preci- sión, y ha sido descrita con detalle en numerosas ocasiones. Se podría decir, que se conocen dos tipos de estrategias en este aspecto:
• Las especies de reproducción periódica, es decir, aquellas que a lo largo del año presen- tan un periodo de actividad reproductiva y un periodo, más o menos prolongado, de inac- tividad en las épocas más desfavorables. Entre ellas podríamos citar a L. europaeus, L. ti- midus o L. americanus. La duración de este periodo es variable, en función de la latitud, pero se mantiene un patrón similar en todos los lugares en los que ha sido estudiada, y su regulación depende mas directamente de la relación fotoperiódica, que de variables cli- máticas como la temperatura o las precipitaciones (Frylestam, 1980b; Boyd, 1986). • Especies con reproducción continua a lo largo del año, entre las que se incluirían L. gra-
natensis y L. capensis.
Se ha argumentado que estas estrategias serían una adaptación evolutiva a los ambientes en los que vive cada una de ellas, de forma que, las especies que se distribuyen en ambientes muy fluctuantes, se caracterizarían por una productividad basada en el desarrollo de un me-
nor número de camadas, pero siendo éstas de mayor tamaño, mientras que las que viven en ambientes menos fluctuantes, compensarían una menor producción de embriones por camada, con un mayor número de camadas y un comienzo más temprano de la actividad reproductiva en los jóvenes (Swihart, 1984).
EMPAREJAMIENTOS
Las liebres son animales polígamos, es decir, unos pocos machos son los encargados de emparejarse con las hembras que se encuentran en su territorio. Los emparejamientos se pro- ducen tras un curioso pavoneo (display) de peleas, carreras y exhibiciones de los machos. Es- te fenómeno ha dado lugar a numerosas interpretaciones sobre el significado real de este com- portamiento, que ha llegado a denominarse como la “Locura de Marzo”, en algunas especies (Lincoln 1974).
OVULACIÓN
La ovulación en los lagomorfos es inducida por la cópula, por lo que se requiere que los machos se encuentren activos para comenzar con la actividad reproductiva (Stieve, 1952). En las especies de reproducción periódica, se ha observado una marcada sincronización de la ovulación de las hembras, con un porcentaje en torno al 70% de las hembras ovulando en un plazo de unas dos semanas en L. europaeus (Raczynski, 1964).
PRODUCTIVIDAD
La productividad se define como el número de lebratos que es capaz de producir al año cada hembra. Este importante parámetro depende del número de camadas y del tamaño de las mismas, y sus valores oscilan notablemente de unas especies a otras. Ambas variables son de- pendientes de una serie de factores, como pueden ser la edad, las condiciones ambientales, el estado nutricional de la hembra o la longitud del periodo reproductor. Así, por ejemplo, el nú- mero de camadas es variable para cada especie, e incluso para diferentes poblaciones de la misma especie. En la liebre europea este número oscila entre 2 y 4 camadas anuales, mientras que en la liebre mediterránea todavía no se conoce con exactitud, y su cálculo resulta más complicado, dadas sus características reproductivas. El tamaño de las camadas también es muy variable, y oscila entre los 1 y 5 lebratos, en el caso de la liebre europea (Broekhuizen & Maaskamp, 1981), y entre 1 y 4, para la mediterránea (Alves et al., 2002). Tamaños mayores a éstos son registrados de manera muy excepcional.
GESTACIÓN
El periodo de gestación dura unos 40-45 días en la mayoría de las especies. Las crías de las liebres, a diferencia de lo que ocurre con los conejos, nacen provistas de pelo y con los ojos abiertos. No nacen en el interior de cavidades o refugios, sino al aire libre, en pequeñas
cavidades del terreno que pueden estar tapizadas con pelo de la propia madre. El peso al na- cer de la liebre europea ronda los 100-150 gramos (Broekhuizen & Martinet, 1979).
Durante los primeros días de vida, dependen completamente de la madre para su ali- mentación, y ésta los amamanta una sola vez al día, normalmente a la caída del sol, por un breve intervalo de tiempo (Broekhuizen & Mulder, 1983). Al cabo de unos 20 días, comien- zan a alimentarse de materia vegetal, y al cabo de un mes aproximadamente se destetan. Se ha comprobado que, al poco tiempo de nacer, los lebratos se dispersan por las zonas colin- dantes al lugar en el que nacieron y permanecen escondidos durante la mayor parte del tiem- po (McBride, 1988).
ADAPTACIONES FISIOLÓGICAS ESPECIALES
Al igual que el resto de especies de Lagomorfos, las liebres presentan una serie de adap- taciones fisiológicas especiales que les otorgan un gran potencial reproductor. Algunas de esas características son las siguientes:
• La madurez sexual se alcanza muy rápidamente, incluso antes del año de vida, en fun- ción de la latitud (Soriguer & Palacios, 1996). A este respecto los datos aportados por la literatura apuntan a que, la L. europaeus, necesita unos 9 meses para que la hembra joven entre en actividad sexual (Raczynski, 1964). En el caso de L. granatensis, es muy probable que la actividad reproductiva comience incluso antes de esa edad, aunque es- te extremo está aún sin confirmar, por la falta de criterios biométricos claros para la de- terminación de la edad exacta de los ejemplares de esta especie.
• El hecho de que la ovulación sea inducida por la cópula, hace que se minimice el in- tervalo entre períodos reproductivos (Caillol & Martinet, 1983).
• Por otro lado, en las liebres se produce un fenómeno biológico no muy frecuente que se denomina “superfetación”, consiste en que una hembra preñada puede ser fecunda- da nuevamente antes de que el parto tenga lugar, desarrollando dos embarazos diferen- tes superpuestos. Este fenómeno se manifiesta con la presencia simultánea en el útero de embriones en distintos estados de desarrollo, y permite acortar el periodo entre dos partos sucesivos. La explicación al mismo se encuentra en una prolongada vida de los espermatozoides en los oviductos (Martinet & Raynaud, 1973). En cualquier caso, es- te fenómeno no es un muy habitual en poblaciones naturales, no así en cautividad, don- de parece ser más común, debido a la imposibilidad de la hembra de escapar del ma- cho. Flux (1967) analizó 428 liebres europeas y sólo encontró tres casos; Radzynsky (1964) en 100 hembras examinadas de la misma especie sólo encontró tres casos posi- bles. En la liebre mediterránea son también muy escasos los casos de superfetación do- cumentados. En los pocos trabajos desarrollados en este sentido, Vargas et al., (1999) encontraron un sólo caso en las 234 hembras que analizaron a lo largo del año, y Alves et al., (2002) no encontraron ninguno en 48 casos analizados.
• Suele ser frecuente también, observar, tanto en liebres como en conejos, la reabsorción de embriones, que consiste en la desaparición física de los embriones implantados en el útero y que no se han desarrollado adecuadamente. Este fenómeno es considerado co-
mo una adaptación extrema al ahorro de energía en medios limitados o ante condicio- nes adversas de tipo climático, nutricional o social. Aún no se ha encontrado una ex- plicación satisfactoria, pero se hipotetiza que sea debida a desequilibrios hormonales, carencia de vitaminas, aminoácidos o factores de densidad poblacional y estrés. La hembra que ha sufrido la reabsorción de sus embriones, se comporta como si la gesta- ción siguiese su curso normal, fenómeno que es denominado “pseudogestación” (Ro- dríguez et al., 1997)
• Otra importante adaptación consiste en la llamada “partenogénesis aparente”, por la cual la hembra conserva espermatozoides durante el tiempo necesario como para que se produzca una nueva ovulación, con lo cual, puede ser fecundada sin acoplamiento con el macho.
Además de estas adaptaciones fisiológicas, en los Lagomorfos se dan también una serie de anormalidades reproductivas, que puede afectar a la productividad. Entre ellas:
• Folículos poliovulares (Gemelos). Es decir, de un sólo folículo salen dos óvulos. Esto puede provocar la subestimación del número de óvulos producidos, al contar única- mente los cuerpos lúteos. La única evidencia que podemos tener de este fenómeno es, que el número de embriones exceda el de cuerpos lúteos. Es muy poco frecuente, Radzynsky sólo encontró 2 casos probables, Flux, en 1967, 3 de 320 hembras. • Transmigración de óvulos. Se mueven los óvulos de un ovario al oviducto del cuerno
uterino del ovario opuesto.
• Testículos asimétricos. Flux (1967) describió un caso (entre 636) de un macho con un testis de 0.5g y otro de 15g.
2. 6. 1. ESTUDIO DE LA ACTIVIDAD REPRODUCTIVA DE LOS MACHOS
Se debe anotar la posición de los testículos (escrotales o abdominales) una vez abatido al animal. Posteriormente, una vez extraídos éstos, se medirán y pesarán, incluyendo el epidídi- mo en una balanza de precisión (precisión 1mg). Al mismo tiempo, se obtendrá un frotis del contenido del epidídimo de uno de los testículos de cada ejemplar, que lo observaremos en un microscopio para comprobar la presencia o no de espermatozoides. En base a este parámetro, se diferenciaron dos tipos de machos, con o sin espermatozoides.
2. 6. 2. ESTUDIO DE LA ACTIVIDAD REPRODUCTIVA DE LAS HEMBRAS
Las hembras son clasificadas como “preñadas” cuando presentan embriones implantados en el útero, “lactantes” cuando se comprueba la presencia de leche en las glándulas mamarias (pudiendo estar al mismo tiempo preñadas o no), “inactivas” cuando no presentan ningún ti- po de actividad reproductiva, e “inmaduras” cuando su aparato reproductor todavía no se ha desarrollado. Una vez realizado un primer examen externo, se extrae el aparato reproductor completo, incluyendo los ovarios y el útero.
Los ovarios son medidos y pesados en fresco, y a continuación son fijados en formol al 10% durante al menos tres semanas para su posterior análisis. Si la hembra está gestando, se ex- traen los embriones de la bolsa uterina y se miden, posteriormente, se pesan en una balanza de precisión. Si el desarrollo de los mismos es limitado, únicamente se mide la bolsa uterina.
También se tiene en cuenta el lado del útero en el que se encuentran. Una vez fijados los ovarios son seccionados longitudinalmente y examinados, para determinar la presencia de cuerpos lúteos.